Éxito de la invasión de un simbionte lessepsiano

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 12578 (2023) Citar este artículo

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Entre los invasores lessepsianos más exitosos se encuentra el foraminífero bentónico Amphistegina lobifera, portador de simbiontes. En su hábitat recién conquistado, este prolífico calcificador e ingeniero de ecosistemas está expuesto a condiciones ambientales que exceden el rango de su hábitat nativo. Para desentrañar qué procesos facilitaron el éxito de la invasión de A. lobifera en el Mar Mediterráneo, analizamos un fragmento de secuencia de ~ 1400 pb que cubre los marcadores genéticos SSU e ITS para comparar las poblaciones de sus regiones nativas y a lo largo del gradiente de invasión. La variabilidad genética se estudió en cuatro niveles: intragenómico, poblacional, regional y geográfico. Observamos que la invasión no está asociada con la diferenciación genética, pero las poblaciones invasoras muestran una clara supresión de la variabilidad intragenómica entre las múltiples copias del gen rRNA. Ya se observa una diversidad genética reducida en comparación con el Indopacífico en las poblaciones del Mar Rojo y su alto potencial de dispersión en el Mediterráneo parece consistente con un efecto cabeza de puente resultante de la expansión posglacial desde el Océano Índico hacia el Mar Rojo. Concluimos que la estructura genética de las poblaciones invasoras refleja dos procesos: una alta capacidad de dispersión de la población fuente del Mar Rojo preadaptada a las condiciones mediterráneas y una probable supresión de la reproducción sexual en el invasor. Este descubrimiento proporciona una nueva perspectiva sobre el coste de la invasión de protistas marinos: el éxito de la invasora A. lobifera en el Mar Mediterráneo se produce a costa del abandono de la reproducción sexual.

Las invasiones biológicas impulsadas por el cambio climático están modificando profundamente los paisajes ecológicos en la actualidad1,2. A diferencia de las extensiones de distribución normales, donde las especies siguen en gran medida su envoltura climática, las especies invasoras conquistan espacios completamente nuevos, con una mayor probabilidad de enfrentar condiciones climáticas (estacionalidad), físicas (luz), químicas (salinidad) o bióticas (microbioma e interactoma) que exceder el rango que experimentaron dentro de su hábitat nativo. En este contexto, es importante comprender cómo una especie determinada puede convertirse en un invasor exitoso. El desafío de la exposición a condiciones extrañas en el espacio recién conquistado podría contrarrestarse mediante adaptaciones. En este escenario, se puede esperar que los invasores exitosos muestren un alto potencial adaptativo3,4. Alternativamente, la población nativa podría ya poseer las adaptaciones clave, por ejemplo como resultado de su historia evolutiva5,6, eventos migratorios pasados7 o filtrado ecológico8.

Un notable fenómeno de invasión biológica conocido como la invasión Lessepsiana ha tenido lugar en el Mar Mediterráneo desde 1869. La apertura del Canal de Suez en ese año desencadenó una migración dramática y en gran medida unidireccional de especies marinas del Indo-Pacífico hacia el Mediterráneo. Hasta ahora, se han reportado más de 600 especies marinas invasoras en el Mediterráneo oriental9,10, y aparecen más invasores nuevos a medida que el calentamiento actual hace que la cuenca levantina se parezca más a un trópico11. Entre los invasores particularmente exitosos se encuentran los foraminíferos bentónicos más grandes (LBF, por sus siglas en inglés) portadores de simbiontes. Los LBF habitan en aguas costeras poco profundas, donde comúnmente viven adheridos a algas o sustratos duros12. Los foraminíferos tienen una capacidad limitada de movimiento activo durante la vida, pero los especímenes adultos pueden ser suspendidos y transportados pasivamente por las corrientes13 y la movilidad pasiva de los diminutos juveniles, propágulos o gametos flagelados producidos por la reproducción sexual probablemente sea incluso mayor14,15. Además, en el Mediterráneo se documentó la dispersión de foraminíferos mediada por viajes en el sistema digestivo de los peces14,14. Esta combinación de múltiples mecanismos de dispersión da como resultado una amplia distribución de especies y una falta de diferenciación poblacional regional17.

El LBF invasor Lessepsiano de mayor éxito es la Amphistegina lobifera Larsen (1976), portadora de diatomeas, cuyas poblaciones invasoras prolíficamente calcificadas modifican el sustrato del sedimento y desplazan a las especies nativas18,19. Tras establecerse en la cuenca levantina, su invasión hacia el oeste se aceleró en las últimas décadas18,20,21,22,23,24,25,26 y ahora la especie amplió su área de distribución hasta Sicilia27. La invasión parece provenir enteramente del genotipo Ia de la especie en el Océano Índico occidental17, pero aún se desconoce cómo se estructura la diversidad genética de las poblaciones invasoras a lo largo del gradiente de invasión.

Teóricamente, una población invasora podría mostrar una diversidad genética reducida en comparación con la población de origen porque solo una fracción de la población de origen participó en la invasión (efecto fundador28,29,30) o porque la población de origen está altamente estructurada y solo una subpoblación poseía adaptaciones. permitiéndole invadir31,32,33. La combinación de un efecto fundador y la exposición al nuevo entorno también podría conducir a la rápida aparición de nuevas variaciones en la población invasora (por ejemplo, como se observó en un pez corneta Lessepsian34). En ambos casos, la variabilidad reducida y la divergencia aumentada deberían mostrar un gradiente a lo largo de la progresión de la invasión35,36, siendo los efectos más graves visibles en el frente de invasión. Alternativamente, la población de origen ya podría haber poseído las adaptaciones necesarias al nuevo entorno y, en presencia de un gran potencial de dispersión17, la apertura del Canal de Suez podría simplemente haber eliminado una barrera física después de la cual el invasor llena rápidamente el espacio libre sin genética. diferenciación.

Aquí investigamos la estructura poblacional de la invasora A. lobifera entre la población de origen y las poblaciones que representan diferentes etapas de la invasión. El análisis se basa en un fragmento de secuencia de aproximadamente 1400 pb de largo del complejo genético de ARNr que cubre el extremo de la región codificante de SSU y la región espaciadora interna transcrita (ITS) adyacente. En los foraminíferos, el gen SSU rRNA contiene regiones variables de rápida evolución, que proporcionan una resolución dentro de las especies37,38,39,40 y la región del gen ITS rRNA proporciona una resolución aún mayor dada su mayor tasa de mutación41. Por lo tanto, este marcador debería permitirnos detectar la diferenciación genética (o la falta de ella) entre las poblaciones invasoras de A. lobifera y así limitar en qué medida el éxito de la invasión de la especie se debe a nuevos cambios adaptativos o adaptaciones preexistentes.

Para caracterizar la variabilidad genética de Amphistegina lobifera a lo largo del gradiente de invasión, tomamos muestras de poblaciones de la especie en Sicilia, donde Guastella et al.27 identificaron el frente de invasión más reciente, y en Israel, donde se encontraron poblaciones representativas de la población de origen (Red Mar) y los invasores pioneros (Mar Mediterráneo Oriental) (Fig. 1). Durante el muestreo en Sicilia en septiembre de 2019, primero llevamos a cabo un estudio exploratorio para identificar la posición del frente de invasión en comparación con las observaciones de Guastella et al.27 que se realizaron entre 2015 y 2017. Centramos nuestro esfuerzo en la costa este de Sicilia, donde Guastella et al.27 ubicaron el frente de invasión entre Capo Passero al Sur y Brucoli al Norte. Revisamos estas dos ubicaciones y tomamos muestras de dos ubicaciones adicionales en el medio (Arenella y Plemmirio) y dos ubicaciones adicionales al norte de Brucoli (Cannizzaro y Recanati), asumiendo que el frente de invasión puede haberse movido más al norte desde 2017. En cada ubicación, guijarros y macroalgas se recolectaron desde una profundidad de 0,5 a 5 m mediante snorkel. Los sustratos recolectados se cepillaron y el material recuperado se tamizó a 63–500 µm y se transfirió a frascos de 0,5 L que se llenaron con agua de mar ambiental. Luego examinamos las muestras bajo un estereomicroscopio y evaluamos cualitativamente la presencia de A. lobifera en las muestras.

Presencia de Amphistegina invasora en el Mar Mediterráneo y sitios muestreados para análisis genético (a, y e para zoom en los sitios sicilianos) y progreso de la invasión en Sicilia desde 2015 hasta la evaluación del presente estudio en 2019 (b) – (e). El mapa fue creado con los datos de mapas mundiales del paquete Natural Earth R “rnaturalearth” versión 0.1.0 disponible en https://CRAN.R-project.org/package=rnaturalearth.

Observamos que la especie era abundante en Capo Passero, Arenella y Plemmirio pero ausente o rara en las muestras de Brucoli, Cannizzaro y Recanati (Fig. 1e). Las muestras recolectadas para la fase exploratoria se secaron al aire y se transportaron a nuestro laboratorio en Bremen, Alemania, para evaluar cuantitativamente el progreso de la invasión. Las muestras secas se pesaron y dividieron para obtener alícuotas representativas que contenían ~ 300 foraminíferos por muestra para determinar la abundancia de conchas de A. lobifera en el conjunto total (vivos + muertos) y estimar su densidad de población (individuos/g de sedimento). Los resultados se proporcionan en la Tabla complementaria S1.

Después del estudio exploratorio, se recogieron muestras para análisis genéticos en Capo Passero y Plemmirio y en Avola, situada a mitad de camino. Las muestras se recolectaron como se describió anteriormente, pero ahora se aislaron especímenes vivos de A. lobifera y se transfirieron individualmente a portaobjetos micropaleontológicos, donde se secaron al aire y se almacenaron a -20 °C (los métodos se detallan en Hallock et al.42; Schmidt et al.42; Schmidt et al.42). al.25; Stuhr et al.43). Los foraminíferos aislados se enviaron en hielo seco a nuestro laboratorio en Bremen, donde se almacenaron a -80 °C. El muestreo en Israel se realizó en octubre de 2019. Tomamos muestras en Shikmona, Haifa (Mar Mediterráneo) y en Eilat, Golfo de Aqaba (Mar Rojo), donde ya se ha documentado la presencia de A. lobifera25,44,45. Los especímenes vivos para análisis genéticos fueron recolectados, aislados y transportados como se describe anteriormente.

Se seleccionaron entre 10 y 24 ejemplares por sitio para análisis genéticos. También analizamos nueve especímenes de A. lobifera recolectados en Okinawa, Japón (26.651819 N; 127.856243 E) en septiembre de 2015, que estaban presentes en nuestra colección para servir como grupo externo. Cada muestra se aisló en 50 µl de tampón DOC y la gruesa capa de calcita se rompió con una trituradora esterilizada. Siguiendo el protocolo DOC46, cada muestra se incubó a 60 °C durante 1 h, seguido de una centrifugación a 10.000 rpm durante 5 min y se almacenó a 4 °C hasta su uso posterior.

Debido a que nuestro objetivo era capturar un proceso dinámico poblacional, diseñamos un protocolo para acceder a la región genómica más variable conocida para los foraminíferos, el Espaciador Transcrito Interno (ITS)41 que se encuentra entre la Subunidad Pequeña ribosómica (SSU) y la Subunidad Grande. -Unidad (LSU). La diversidad genética de A. lobifera ha sido documentada previamente en el Indo-Pacífico y el Mar Mediterráneo a partir de un fragmento de 600 pb ubicado al final de la SSU (Prazeres et al. 2020). Para que nuestros resultados sean compatibles con los datos existentes, diseñamos un protocolo para amplificar el mismo fragmento SSU junto con todo el ITS. Desarrollamos un protocolo de PCR semi-anidado utilizando los pares de cebadores S14F3 (5′-ACGCAMGTGTGAAACTTG-3 ′)—L5F (5′—TCGCCGTTACTAAGGRAATC—3′). y S14F1 (5′-AAGGGCACCACAAGAACGC-3 ′) —L5F46. La amplificación se llevó a cabo utilizando la polimerasa GoTaq (Promega) con una mezcla de PCR que contenía agua MilliQ, 5x tampón verde (concentración final: 1x), cada cebador (concentración final: 0,2 µmol/µl), MgCl2 (concentración final: 2,5 µmol/µl), mezcla de dNTP (concentración final: 0,4 µmol/µl) y polimerasa GoTaq (concentración final: 0,05 U/µl), y se añadió extracto de ADN diluido 1:10 para reducir la inhibición, en un volumen final de 15 µl. La segunda PCR se realizó con la misma mezcla pero utilizando 1 µl de la 1ª PCR como plantilla de ADN. El ciclado térmico fue el siguiente para ambas PCR sucesivas: desnaturalización inicial a 95 °C durante 2 min seguida de 35 ciclos de 30 s de desnaturalización a 95 °C, hibridación durante 30 s a 55 °C y extensión a 72 °C durante 45 s, seguido de una extensión final a 72 °C durante 2 min.

El producto de PCR obtenido se migró sobre un gel de agarosa al 1,5% y se comprobó visualmente bajo luz UV. Las muestras que mostraban bandas únicas se seleccionaron y purificaron utilizando el kit de purificación QIAquick PCR (QIAGEN) siguiendo las instrucciones del fabricante. Debido a la presencia de una gran variabilidad intragenómica entre las múltiples copias del gen rRNA en los foraminíferos40, el producto de PCR purificado se clonó utilizando el kit de clonación TOPO® TA (Invitrogen, EE. UU.). Los amplicones se ligaron a un vector pCR 2.1TOPO®, se transformaron en células de Escherichia coli químicamente competentes One Shot™ TOP10 y se cultivaron durante la noche en placas de agar LB que contenían ampicilina (100 mg/ml). Se seleccionaron de ocho a 16 clones por muestra y se colocaron en tubos de 1,5 ml que contenían 30 µl de agua MilliQ y se realizó una PCR final y se envió para secuenciación de Sanger con un proveedor externo (LGC Genomics, Berlín). Debido al largo fragmento objetivo (~ 1400 pb), cada producto de PCR se secuenció desde ambos extremos utilizando los cebadores S14F1 y L5F. Los cromatogramas se verificaron y ensamblaron cuidadosamente, y las secuencias resultantes se depositaron en NCBI con los números de acceso OP610171-OP610543. Además de las nuevas secuencias, también recuperamos todas las secuencias de A. lobifera disponibles y los metadatos asociados disponibles en NCBI que fueron producidos en su mayoría por Prazeres et al.17 y Schmidt et al.25. Limitamos nuestra consulta a secuencias que cubren todo el fragmento de ~ 600 pb de la SSU, lo que resultó en un total de 256 secuencias. Todas las secuencias recién generadas y las secuencias disponibles públicamente se proporcionan con metadatos asociados en la Tabla complementaria S2.

Para evaluar en qué medida las poblaciones invasoras de A. lobifera difieren de las poblaciones de origen del Indo-Pacífico, construimos árboles filogenéticos y comparamos la distribución de distancias patrísticas entre secuencias en los diferentes tipos genéticos de la especie identificadas por Prazeres et al.17 . Las distancias patrísticas se analizaron para determinar la variabilidad intragenómica (distancias genéticas entre secuencias dentro del mismo espécimen), la variabilidad a nivel de población (distancias genéticas entre secuencias de diferentes especímenes que ocurren en la misma población), la variabilidad regional (distancias genéticas entre secuencias de especímenes que se encuentran en diferentes poblaciones dentro de la misma cuenca oceánica) y por la variabilidad geográfica (distancias genéticas entre secuencias de especímenes que se encuentran en diferentes cuencas oceánicas). Con este fin, construimos dos inferencias filogenéticas, una que incluye todas las secuencias del conjunto de datos pero que cubre solo el fragmento SSU, y otra que incluye todas las secuencias generadas en este estudio y que cubre el fragmento SSU e ITS. Para cada inferencia, las secuencias se alinearon automáticamente con MAFFT47 y se infirió un árbol filogenético usando RAxML-NG48 con 100 bootstraps no paramétricos y usando el modelo de sustitución TVM + I + G para el alineamiento SSU y el TIM2ef + I + G4 para el Alineamiento SSU + ITS que fueron seleccionados con Modeltest-NG49,50. Ambos árboles se proporcionan en la figura complementaria S1. Después de la inferencia, las distancias patrísticas para el árbol SSU y para el árbol SSU + ITS se calcularon y agruparon según las cuatro categorías de comparaciones.

Para identificar los factores que afectan las distancias intragenómicas dentro del genotipo invasivo, utilizamos un análisis de dispersión beta basado en el análisis de coordenadas principales de distancias patrísticas transformadas de raíz cuadrada. Calculamos la distancia al centroide de cada espécimen para análisis estadísticos adicionales (ANOVA y prueba de Wilcoxon) para cuantificar la importancia de los factores "cuenca oceánica" y "estado de invasión" en la estructuración de la diversidad genética. Las distancias patrísticas y los análisis estadísticos se calcularon utilizando los paquetes ape51 y vegan52, respectivamente, del software R 4.1.153.

Para investigar las relaciones filogeográficas entre las diferentes poblaciones, se construyeron redes de haplotipos tanto para la alineación SSU como para la alineación SSU + ITS recién ensamblada. Construimos redes de unión de medianas (MJN)54, siguiendo un algoritmo análogo al propuesto por Excoffier y Smouse55 que primero construye árboles de expansión mínima (MST) a partir de una matriz de distancias por pares (número absoluto de diferencias) entre haplotipos e incluye todos los MST posibles. utilizando el criterio de parsimonia para inferir y agregar haplotipos de nodos faltantes al gráfico MJN. Definimos ε = 0 para un criterio de distancia más estricto para seleccionar la vía más parsimoniosa56. Para permitir la comparación de la estructura poblacional dentro de los diferentes genotipos, se realizó un análisis de varianza molecular (AMOVA) entre y dentro de cuencas oceánicas y poblaciones para cada genotipo.

Además del AMOVA, también calculamos la estadística fi (Fst) que se refiere a las contribuciones relativas de las variaciones entre poblaciones a la variación genética general en todo el conjunto de datos. Se evaluó la adherencia de los grupos a los supuestos de neutralidad (evolución aleatoria), con el D57 de Tajima. Los valores negativos de D de Tajima indican un exceso de polimorfismos de baja frecuencia, consistente con una selección direccional positiva o una expansión poblacional reciente, mientras que los valores positivos indican un exceso de polimorfismos de frecuencia intermedia potencialmente debido a una selección equilibrada o una contracción poblacional58. También se calcularon la diversidad de nucleótidos, el número de haplotipos y el número de sitios de segregación para investigar el grado de polimorfismo dentro de los genotipos. Las redes y AMOVA se realizaron en el software PopART 1.756, y los índices de diversidad genética y D de Tajima se calcularon en los paquetes haplotipos59, ape51 y pegas60, del software R 4.1.153.

Nuestro muestreo de campo en 2019 reveló que el frente de invasión de A. lobifera a lo largo de la costa oriental de Sicilia llegó al menos a Plemmirio, pero no más allá de Brucoli. Al mismo tiempo, observamos que la abundancia de Amphistegina en Sicilia aumentó dramáticamente en comparación con las observaciones de Guastella et al.27. Por ejemplo, en Capo Passero la especie representó el 35% de los foraminíferos en 2017 y en nuestro muestreo de 2019 la abundancia relativa aumentó al 75%. En los otros dos sitios donde encontramos A. lobifera (Arenella y Plemmirio), la especie representó el 17 y el 49% de los foraminíferos (Fig. 1, Tabla complementaria S1). Por lo tanto, la población invasora se ha convertido ahora en un componente importante de las comunidades en la costa sur de Sicilia, pero la invasión parece haberse detenido en la isoterma invernal de 14 °C a lo largo de la costa norte de Sicilia, que se considera que representa el límite térmico para la especie12. Esto significa que las poblaciones de Sicilia muestreadas para análisis genéticos (Fig. 1) representan no solo el frente de invasión sino también una población invasora establecida en el sur del transecto costero muestreado.

Para el análisis de la variabilidad genética de las poblaciones invasoras y de origen, amplificamos con éxito el SSU + ITS de cuatro a 11 especímenes por localidad y secuenciamos entre dos y 20 clones por espécimen, lo que resultó en 373 secuencias SSU + ITS de 37 especímenes. Para el análisis de SSU, combinamos las 259 secuencias adquiridas de NCBI17 con los nuevos datos, lo que resultó en un conjunto de datos con 632 secuencias de SSU de 88 muestras (Tabla complementaria S2). La inferencia del árbol filogenético realizada en el fragmento SSU mostró que todos los especímenes recién muestreados representan el linaje Ia definido por Prazeres et al.17, lo que confirma que la población invasora proviene exclusivamente del Mar Rojo, donde solo se encuentra ese genotipo.

En la red de haplotipos de unión a la mediana, se observaron 247 haplotipos y 387 sitios de segregación (polimórficos) en las 632 secuencias en la alineación SSU (Fig. 2). La estructura de la red era consistente con el árbol filogenético con los cuatro linajes claramente separados. No se observó ninguna estructura adicional dentro del genotipo Ia, donde las poblaciones invasoras del Mediterráneo, la población nativa del Mar Rojo y las poblaciones del Océano Índico Occidental comparten los mismos haplotipos comunes y no hay evidencia de una divergencia (geográfica) sistemática entre ellas.

Red de unión mediana basada en secuencias del gen SSU rRNA de poblaciones de Amphistegina lobifera, incluido el genotipo invasivo Ia y el frente de invasión en Sicilia.

El AMOVA de la alineación SSU reveló que dentro de todos los genotipos de A. lobifera, la mayor parte de la variación genética general se explica por la variación dentro de las poblaciones (especímenes recolectados en la misma localidad) en comparación con la variación entre cuencas oceánicas o entre poblaciones, incluso dentro de el genotipo invasivo Ia. El genotipo Ia mostró la diversidad de nucleótidos más baja, lo que indica un grado reducido de polimorfismo y mutación (Tabla 1) y fue el único genotipo que mostró una desviación significativa de la neutralidad (es decir, evolucionó aleatoriamente) según la D de Tajima (D de Tajima = − 2,92, p = 0,003). El valor D negativo de Tajima indica menos haplotipos que sitios de segregación, lo que es un signo de un exceso de alelos raros y puede considerarse un indicador de expansión de la población después de un cuello de botella reciente o un barrido selectivo reciente57,61,62.

Para evaluar si este patrón se debe a procesos genéticos en las poblaciones invasoras del genotipo Ia, realizamos el análisis por separado para secuencias del Mediterráneo, del Mar Rojo y del Océano Índico (Tabla 2). Esto reveló que la desviación de la neutralidad no está presente en todo el genotipo, sino sólo en sus poblaciones del Mar Rojo y el Mediterráneo. Finalmente, llevamos a cabo el análisis por separado para las secuencias que representan a los invasores establecidos (Mediterráneo Oriental) y el frente de invasión (Sicilia). Esto reveló que ambos muestran desviación de la neutralidad, y parece acentuada en los invasores establecidos (Tabla 2).

Como se esperaba, dada la tasa de mutación más rápida conocida en el fragmento ITS41, la red de haplotipos SSU + ITS mostró un polimorfismo mucho mayor, con 130 haplotipos y 895 sitios de segregación en 373 secuencias (Fig. 3). La red reveló dos haplogrupos principales correspondientes a los genotipos invasivos Ia y el genotipo externo IIc de Japón, sin que ninguno de los haplogrupos posea un haplotipo central compartido.

Red de unión mediana basada en regiones SSU + ITS de secuencias de genes de ARNr de poblaciones de Amphistegina lobifera del genotipo invasivo Ia y del grupo externo (genotipo IIc).

Al igual que para la alineación SSU, el AMOVA que compara las diferentes cuencas oceánicas dentro del genotipo invasivo Ia (Tabla 1) reveló que la variación genética es mayor dentro de las poblaciones (86,5%) que entre cuencas oceánicas (-12,5%) o entre poblaciones (26,0%). ). El valor negativo en el AMOVA es un artefacto del enfoque estadístico y debe interpretarse como 0%, lo que significa que la variación genética entre las cuencas oceánicas no contribuye en absoluto a la variación total general. Esto también se muestra por los bajos valores de Fst (0,135) y diversidad de nucleótidos (0,019) dentro del genotipo Ia (Tabla 1). Al igual que para la SSU, la D de Tajima reveló una desviación significativa de la neutralidad (Tabla 1) e indicó una expansión del tamaño de la población (por ejemplo, después de un cuello de botella o un barrido selectivo) y este patrón se observa tanto en las poblaciones del Mar Rojo como en las del Mediterráneo (Tabla 2). . Dentro de la población mediterránea, la desviación de la neutralidad se observa tanto en los invasores establecidos como en los nuevos.

La falta de estructura geográfica en las redes de haplotipos se refleja en la distribución de distancias patrísticas entre secuencias (Fig. 4). Las distancias patrísticas calculadas para determinar la cantidad de variabilidad a nivel intragenómico (diferentes clones de un mismo espécimen), a nivel poblacional (diferentes especímenes de una misma población), a nivel regional (diferentes poblaciones de una misma cuenca oceánica) y a nivel El nivel geográfico (diferentes cuencas oceánicas) reveló poca evidencia de un aumento en la divergencia genética con la distancia geográfica dentro del genotipo invasor Ia. El patrón apareció tanto en el análisis SSU como en SSU + ITS (Fig. 4a), aunque en este último las distancias fueron menores.

Distancias patrísticas calculadas en base a árboles filogenéticos para las secuencias de genes SSU y SSU + ITS rRNA de Amphistegina lobifera, incluidos todos los genotipos (a) y análisis de dispersión beta de distancias intragenómicas dentro del genotipo invasivo Ia: por cuenca oceánica (b, panel superior) y por estado de invasión en el Mar Mediterráneo (b, panel inferior). Las estrellas representan niveles de significancia en la prueba de Wilcoxon que se muestra en la Tabla 3.

El patrón más sorprendente revelado por las distancias patrísticas tanto para los datos de SSU como para los de SSU + ITS es la gran reducción de la variabilidad intragenómica en el genotipo invasivo Ia (Fig. 4a). Esta observación se destaca cuando se compara el genotipo invasivo Ia con los otros genotipos, ninguno de los cuales muestra una reducción tan grande en la variabilidad intragenómica, excepto el genotipo IIIa que tiene muy pocas secuencias. Para caracterizar la naturaleza de esta aparente reducción en la variabilidad intragenómica, comparamos la distancia intragenómica al centroide en el análisis de dispersión beta en diferentes poblaciones del genotipo invasivo Ia (Fig. 4b y Tabla 3).

Este análisis revela que la gran reducción en la distancia intragenómica está presente en las poblaciones del Mar Rojo y se acentúa significativamente en el Mediterráneo, tanto para SSU como para SSU + ITS (Fig. 4b). La reducción significativa de las distancias intragenómicas en el Mediterráneo se observa tanto entre los invasores establecidos como en las poblaciones en el frente de invasión en Sicilia (Fig. 4b). El grado de reducción es similar para todas las poblaciones invasivas y las pequeñas diferencias indicadas en el conjunto de datos de SSU no están confirmadas por el análisis más informativo de SSU + ITS (Fig. 4b).

La falta observada de diferencia genética entre las poblaciones invasoras del Mediterráneo y la población de origen en el Mar Rojo (Figs. 2, 3) confirma el gran potencial de dispersión postulado de A. lobifera17. También indica que la invasión debe haber involucrado a muchos de los genotipos presentes en la población del Mar Rojo, en lugar de un hipotético subtipo preadaptado. Esto significa que cualquier adaptación que facilitara el éxito de la invasión ya estaba presente en la población de origen y la apertura del Canal de Suez representó una eliminación artificial de un obstáculo para una población que de otro modo habría podido expandirse más allá del Mar Rojo. Al mismo tiempo, no parece haber ninguna evidencia de diferenciación genética de las poblaciones invasoras. En teoría, el tiempo transcurrido desde la invasión puede haber sido demasiado corto para que se acumularan mutaciones únicas, pero esto es poco probable considerando la alta variabilidad observada dentro de la población que demuestra que el ITS es un marcador adecuado para capturar dicho proceso. En cambio, es más probable que la diferenciación genética en el Mediterráneo se vea contrarrestada por la resiembra continua de poblaciones del Mar Rojo.

Al mismo tiempo, observamos que las poblaciones invasoras y del Mar Rojo muestran una diversidad genética reducida en comparación con las poblaciones del genotipo Ia del Océano Índico (Tabla 2). Este patrón es consistente con un cuello de botella genético, que es un fenómeno esperado asociado con la invasión (p. ej., 63, 64, 65). Alternativamente, la menor diversidad de secuencia también podría ser consecuencia de un barrido selectivo61,62. En este escenario, la diversidad reducida en el marcador observado podría indicar una fuerte selección positiva contra otro alelo ubicado en las proximidades, lo que indica que la invasión podría estar asociada con la presencia de algunos rasgos particularmente favorables. Sin embargo, el patrón de baja diversidad de nucleótidos y alto polimorfismo ya se observa en la población de origen del Mar Rojo. Esto implicaría que el cuello de botella observado o el barrido selectivo ya afectaba a la población del Mar Rojo y no estaba asociado con la invasión lessepsiana. De hecho, durante cada descenso del nivel del mar glacial, el Mar Rojo se vuelve hipersalino e inhóspito para la mayoría de los organismos marinos, y la cuenca se repobla durante cada desglaciación del Océano Índico66; el último evento de este tipo data de hace unos 11.000 años (por ejemplo,67). . La reducida diversidad genética observada podría ser el resultado de esta última expansión poblacional y parece consistente con un efecto cabeza de puente68, donde la población fuente de la invasión al Mar Mediterráneo fue en realidad el resultado de una expansión previa desde el Océano Índico hacia el Mar Rojo. . Este efecto podría haber precondicionado a la población del Mar Rojo hacia una mayor invasividad, facilitando así la posterior colonización del Mediterráneo, pero reduciendo aún más la variabilidad genética de la población invasora.

Esta reducida variabilidad genética observada en el mar Mediterráneo es consistente con una invasión reciente. Estudios anteriores sugirieron que Amphistegina pudo haber invadido el Mar Mediterráneo en ocasiones anteriores (por ejemplo, aparición prehistórica durante el Pleistoceno69,70), o incluso que A. lobifera es nativa del Mar Mediterráneo71. La estructura genética de todas las poblaciones mediterráneas analizadas hasta la fecha indica que si Amphistegina colonizó el Mar Mediterráneo en un pasado más lejano, no debe haber logrado establecer una población permanente, hasta el evento de invasión más reciente. Si las poblaciones actuales de A. lobifera que se encuentran en el Mar Mediterráneo descenderían de poblaciones nativas antiguas o invasoras del Pleistoceno anterior, entonces deberíamos haber observado diferencias genéticas distintas en comparación con la población del Mar Rojo, lo cual no fue el caso.

Sorprendentemente, en lugar de una señal de diferenciación genética dentro de las poblaciones invasoras, observamos una fuerte y significativa reducción de la variabilidad de las copias genéticas en todas las poblaciones mediterráneas (Fig. 4; Tabla 3), que fue claramente más fuerte que en la población de origen del Mediterráneo. Mar Rojo. Esta supresión de la variabilidad entre variantes de copia en las poblaciones invasoras se asocia con la retención de una alta variación genética entre especímenes de la misma población, lo que requiere una explicación que reduzca la variabilidad dentro de un genoma pero no entre individuos. Se podría argumentar que esta baja diversidad genética entre las variantes de copia observadas en las poblaciones mediterráneas podría ser el resultado de la navegación genética, es decir, la pérdida aleatoria de diversidad genética en el espacio durante la expansión del área de distribución72. Sin embargo, es probable que la pérdida no sea aleatoria, porque afectó a todos los diferentes tipos que invadieron el Mediterráneo. Si ocurriera en una sola población, entonces deberíamos ver una variabilidad intragenómica reducida y también una variabilidad reducida entre los individuos. Por tanto, la alternativa más plausible que explique tanto la reducida variabilidad intragenómica como una alta variación genética entre ejemplares de una misma población, sería un cambio en la estrategia reproductiva hacia la supresión de la recombinación meiótica. Esto se debe a que se esperaría que la reproducción sexual con recombinación promueva la variación genética tanto entre los individuos como dentro de ellos. Por lo tanto, la reducción observada en la variabilidad intragenómica podría ser una consecuencia de un cambio hacia un modo de reproducción asexual que favorece procesos similares a la conversión de genes que conducen a una pérdida de heterocigosidad (por ejemplo, como se observó en Daphnia por Tucker et al.73 y en Trypanosoma por Weir et al.74).

Estos procesos de conversión de genes durante la reproducción asexual podrían conducir a la homogeneización dentro de un genoma. En presencia de una resiembra continua de poblaciones invasoras del Mar Rojo, se preservaría la gran variabilidad entre los individuos. Por lo tanto, especulamos que la estructura genética de la población invasora refleja dos procesos: un alto potencial de dispersión de una población fuente preadaptada del Mar Rojo y una supresión de la reproducción sexual. Es importante destacar, sin embargo, que la homogeneización observada también podría ser el resultado de una evolución concertada, donde múltiples copias de un gen dentro de un genoma evolucionan de manera coordinada75,76. Sin embargo, dicho proceso no debería actuar únicamente dentro de la población mediterránea y, por lo tanto, es menos probable que sea responsable del perfil particular que observamos.

Como muchos otros foraminíferos, se sabe que Amphistegina tiene un ciclo de vida trimórfico que involucra una generación sexual (agamont) y dos generaciones asexuales (gamont y esquizonte), sin necesidad de una alternancia estricta entre generaciones asexuales y sexuales (p. ej.,77,78,79, 80,81,82,83). En los organismos simbióticos, un cambio en la estrategia de reproducción también puede estar vinculado al proceso de obtención y mantenimiento de la simbiosis. Como en muchos otros organismos portadores de simbiontes, en los LBF, la reproducción asexual está asociada con una transferencia vertical de simbiontes a la descendencia. La descendencia generada por fisión múltiple tiene un tamaño grande (~ 40–50 µm) y puede recibir el citoplasma del padre junto con los simbiontes78. Por otro lado, los gametos diminutos (2-3 µm) no pueden transportar los simbiontes y, por tanto, los cigotos deben adquirirlos del medio ambiente. Como resultado, en la esquizogonia cíclica (es decir, sin alternancia con reproducción sexual), la cultura simbionte se mantiene sin necesidad de recibir nuevos simbiontes del entorno78, aunque dicha absorción de simbiontes del entorno (transmisión horizontal) sigue siendo una posibilidad. Esto podría proporcionar una explicación a la falta de reproducción sexual en la invasora A. lobifera. En este escenario, la capacidad de reproducirse por esquizogonia cíclica representaría una ventaja, o incluso un requisito previo, para poblar regiones con condiciones ambientales que no permitan la adquisición de nuevos simbiontes77. Sin embargo, no está claro si la esquizogonia cíclica mejorada en los individuos del Mediterráneo es una adaptación real o una respuesta plástica de A. lobifera frente a condiciones extremas. Por lo tanto, es igualmente posible que los invasores no realicen la reproducción sexual (liberación de gametos), o lo hagan, y sus intentos no tengan éxito.

Curiosamente, la variabilidad intragenómica ligeramente pero significativamente reducida en la población del Mar Rojo indica que el mismo proceso, pero en menor grado, puede actuar ya en las poblaciones de la especie del norte del Mar Rojo. En comparación con el área de distribución de la especie en el Océano Índico, el norte del Mar Rojo ya presenta condiciones térmicas cercanas al límite frío del área de distribución de la especie. Sin embargo, las poblaciones del Mar Rojo poseen tolerancia a las altas temperaturas25. Al igual que en los corales del norte del Mar Rojo8, la retención de una alta tolerancia en A. lobifera es probablemente el resultado del filtrado térmico de las poblaciones del Océano Índico que ingresan al Mar Rojo desde el sur. Por lo tanto, es posible que las poblaciones de A. lobifera del norte del Mar Rojo ya vivan en condiciones ambientales estresantes que conducen a una supresión parcial de la reproducción sexual.

Existen numerosas observaciones de cambios en la estrategia reproductiva en asociación con invasiones biológicas y varias especies invasoras bien conocidas son asexuales, y la mayoría de los ejemplos se conocen entre plantas (p. ej., 84, 85, 86, 87). Por ejemplo, la rápida invasión del alpiste Phalaris arundinacea (Poaceae) en los humedales de América del Norte se ha atribuido al subsidio clonal, la plasticidad morfológica y la disponibilidad de nutrientes88. Y se considera que la capacidad invasiva de la planta acuática Myriophyllum acuáticoum (Haloragaceae) se ve facilitada por la integración clonal, que se ha descubierto que mejora significativamente el crecimiento y el rendimiento fotosintético de los ramets hijos89.

Sin embargo, no se ha documentado antes que la invasión marina pueda impedir la reproducción sexual entre los protistas. Esto es significativo porque el sexo tiene una ventaja obvia a largo plazo al crear nuevas combinaciones de genes que permiten la adaptación a futuras condiciones cambiantes90. Por el contrario, la reproducción asexual puede ser una estrategia eficaz para aumentar rápidamente el tamaño de la población durante la colonización de nuevas áreas80, pero tiene la desventaja de disminuir la capacidad de la población invasora para reaccionar ante cambios futuros mediante adaptación. Por lo tanto, si la invasora Amphistegina es incapaz de reproducirse sexualmente en el Mediterráneo, su futura proliferación puede verse afectada por la pérdida de potencial adaptativo ante los continuos cambios ambientales proyectados en su espacio recién conquistado91. Finalmente, la hipótesis de la pérdida de la reproducción sexual podría probarse en otras especies de foraminíferos invasores del Mediterráneo. Los resultados de este análisis pueden mejorar nuestra comprensión de los patrones de comportamiento adaptativo dentro de este grupo bajo diversas condiciones estresantes y contribuir a predecir las especies que tienen más probabilidades de ser invasoras exitosas.

Nuestros resultados revelaron que la invasión de los foraminíferos A. lobifera portadores de simbiontes en el Mar Mediterráneo se ve facilitada por la combinación de preadaptación y una alta capacidad de dispersión, con una resiembra sostenida del Mediterráneo desde el Mar Rojo. La invasión involucra muchos de los genotipos presentes en la población del Mar Rojo, en lugar de un subtipo específico, lo que indica que la preadaptación a la invasión fue generalizada en la población de origen. Al mismo tiempo, las poblaciones invasoras muestran una variabilidad intragenómica reducida asociada con una alta variación genética sostenida entre los especímenes, lo que puede explicarse por una heterocigosidad promedio más baja debido a una mayor conversión de genes durante la reproducción asexual. Por tanto, la invasión parece estar asociada a un cambio sostenido en la estrategia reproductiva hacia el abandono del sexo. O la reproducción sexual no se activa o no puede completarse debido a condiciones ambientales adversas en el nuevo hábitat o, alternativamente, porque los cigotos tienen dificultades para adquirir simbiontes del entorno. De cualquier manera, este descubrimiento proporciona una nueva perspectiva sobre el coste de la invasión de protistas marinos. Si la invasión se ve facilitada por un cambio hacia la esquizogonia cíclica o requiere un cambio hacia ella, la ganancia a corto plazo de la invasión de nuevos hábitats puede verse compensada por una pérdida a largo plazo del potencial adaptativo.

El conjunto de datos con secuencias y metadatos asociados generados durante el estudio actual están disponibles en la Tabla complementaria S2 y en el repositorio del NCBI, con los números de acceso OP610171-OP610543.

Simberloff, D. y col. Impactos de las invasiones biológicas: qué es qué y el camino a seguir. Tendencias Ecológicas. Evolución. 28, 58–66 (2013).

Artículo PubMed Google Scholar

Bellard, C., Cassey, P. y Blackburn, TM Las especies exóticas como impulsoras de extinciones recientes. Biol. Letón. https://doi.org/10.1098/rsbl.2015.0623 (2016).

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Parker, IM, Rodríguez, J. y Loik, ME Un enfoque evolutivo para comprender la biología de las invasiones: adaptación local y genotipos de propósito general en la maleza Verbascum thapsus. Conservar. Biol. 17, 59–72 (2003).

Artículo de Google Scholar

Weinig, C. Plasticidad versus canalización: diferencias de población en el momento de las respuestas para evitar la sombra. Autor(es): Cynthia Weinig. Sociedad para el Estudio de la Evolución Estable. https://www.jstor.org/stable/2640851 Sociedad para el Estudio de Ev. Evolución (Nueva York) 54, 441–451 (2000).

Davis, MB y Shaw, RG Cambios de rango y respuestas adaptativas al cambio climático cuaternario. Ciencia 1979(292), 673–679 (2001).

ADS del artículo Google Scholar

de Lafontaine, G., Napier, JD, Petit, RJ y Hu, FS Invocando la adaptación para descifrar el legado genético del cambio climático pasado. Ecología 99, 1530-1546 (2018).

Artículo PubMed Google Scholar

Mimura, M. & Aitken, SN Gradientes adaptativos y aislamiento por distancia con migración posglacial en Picea sitchensis. Herencia (Edinb) 99, 224–232 (2007).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Fine, M., Gildor, H. & Genin, A. Un refugio de arrecife de coral en el Mar Rojo. Glob Chang Biol 19, 3640–3647 (2013).

Artículo ADS PubMed Google Scholar

Rilov, G. & Galil, B. Bioinvasiones marinas en el mar Mediterráneo: historia, distribución y ecología 549–575 (Springer, Berlín, 2009). https://doi.org/10.1007/978-3-540-79236-9_31.

Reservar Google Académico

Zenetos, A et al. Especies exóticas en el Mar Mediterráneo en 2012. Una contribución a la aplicación de la Directiva Marco sobre la Estrategia Marina (DMEM) de la Unión Europea. Parte 2. Introducción tendencias y caminos. Mediterr. Marzo ciencia. 13, 328–352 (2012).

Artículo de Google Scholar

Shaltout, M. & Omstedt, A. Tendencias recientes de la temperatura de la superficie del mar y escenarios futuros para el mar Mediterráneo. Oceanología 56, 411–443 (2014).

Artículo de Google Scholar

Langer, MR & Hottinger, L. Biogeografía de foraminíferos 'más grandes' seleccionados. Micropaleontología 46, 105-126 (2000).

Google Académico

Alve, E. Colonización de nuevos hábitats por foraminíferos bentónicos: una revisión. Ciencias de la Tierra. Rev. 46, 167–185 (1999).

ADS del artículo Google Scholar

Alve, E. & Goldstein, ST El transporte de propágulos como método clave de dispersión en foraminíferos bentónicos (Protista). Limnol. Oceanogr. 48, 2163–2170 (2003).

ADS del artículo Google Scholar

Hallock, P. & Reymond, CE Contribuciones de los ciclos de vida trimórficos a la dispersión y tendencias evolutivas en grandes foraminíferos bentónicos. J. Ciencias de la Tierra. 33, 1425-1433 (2022).

Artículo CAS Google Scholar

Guy-Haim, T., Hyams-Kaphzan, O., Yeruham, E., Almogi-Labin, A. y Carlton, JT Un nuevo vector de bioinvasión marina: ictiocoria, paso vivo a través de peces. Limnol. Oceanogr. Letón. 2, 81–90 (2017).

Artículo de Google Scholar

Prazeres, M. et al. La alta capacidad de dispersión y las rupturas biogeográficas dan forma a la diversidad genética de un calcificador que habita en arrecifes distribuido globalmente. Ecológico. Evolución. 10, 5976–5989 (2020).

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Langer, MR, Weinman, AE, Lotters, S. & Rodder, D. '“Extraños”' en el paraíso: modelado del rango biogeográfico. J. Foraminífero. Res. 42, 234–244 (2012).

Artículo de Google Scholar

Mouanga, GH y Langer, MR Al frente de áreas de distribución en expansión: estructuras comunitarias cambiantes en los márgenes de distribución de especies de anfisteginidos en el mar Mediterráneo. Neues Jahrb. Geol. Palaontol. Abh. 271, 141-150 (2014).

Artículo de Google Scholar

Caruso, A. & Cosentino, C. La primera colonización del género Amphistegina y otros foraminíferos bentónicos exóticos de las islas Pelagias y el sureste de Sicilia (Mar Mediterráneo central). Mar. Micropaleontol. 111, 38–52 (2014).

ADS del artículo Google Scholar

El Kateb, A., Stalder, C., Stainbank, S., Fentimen, R. & Spezzaferri, S. El género Amphistegina (foraminíferos bentónicos): Distribución a lo largo de la costa sur de Túnez. Bioinvasiones. Rec. 7, 391–398 (2018).

Artículo de Google Scholar

Guastella, R. et al. La reconstrucción de la dinámica de la bioinvasión mediante análisis micropaleontológico destaca el papel del cambio de temperatura como impulsor de la invasión de foraminíferos exóticos. Frente. Marzo ciencia. 8, 1-15 (2021).

ADS del artículo Google Scholar

Langer, MR & Mouanga, GH Invasión de foraminíferos anfisteginidos en el Mar Adriático. Biol. Invasiones 18, 1335-1349 (2016).

Artículo de Google Scholar

Meriç, E., Avşar, N. & Yokeş, MB Algunos foraminíferos exóticos a lo largo de las costas del Egeo y suroeste de Turquía. Micropaleontología 54, 307–349 (2008).

Artículo de Google Scholar

Schmidt, C., Morard, R., Prazeres, M., Barak, H. & Kucera, M. Retención de alta tolerancia térmica en los foraminíferos invasores Amphistegina lobifera del Mediterráneo oriental y el Golfo de Aqaba. Mar. Biol. https://doi.org/10.1007/s00227-016-2998-4 (2016).

Artículo de Google Scholar

Yokes, MB, Meric, E. y Avsar, N. Sobre la presencia del foraminífero exótico Amphistegina lobifera Larsen en las costas de las islas maltesas. Agua. Invasiones 2, 439–441 (2007).

Artículo de Google Scholar

Guastella, R. et al. Los “invasores ocultos” conquistan el Canal de Sicilia y llaman a las puertas del Mediterráneo occidental. Estuario. Costa. Ciencia del estante. 225, 106234 (2019).

Artículo de Google Scholar

Dlugosch, KM & Parker, IM Eventos fundacionales en las invasiones de especies: variación genética, evolución adaptativa y el papel de múltiples introducciones. Mol. Ecológico. 17, 431–449 (2008).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Lee, CE Genética evolutiva de especies invasoras. Tendencias Ecológicas. Evolución. 17, 386–391 (2002).

Artículo de Google Scholar

Sakai, AK y cols. La biología poblacional de especies invasoras. Año. Rev. Ecológico. Sistema. 32, 305–332 (2001).

Artículo de Google Scholar

Leger, EA y Rice, KJ Evaluación de la velocidad y previsibilidad de la adaptación local en amapolas invasoras de California (Eschscholzia californica). J.Evol. Biol. 20, 1090-1103 (2007).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Maron, JL, Vilà, M., Bommarco, R., Elmendorf, S. & Beardsley, P. Evolución rápida de una planta invasora. Ecológico. Monogr. 74, 261–280 (2004).

Artículo de Google Scholar

Ward, SM, Gaskin, JF y Wilson, LM Genética ecológica de la invasión de plantas: ¿Qué sabemos?. Ciencia de plantas invasoras. Gestionar. 1, 98-109 (2008).

Artículo de Google Scholar

Bernardi, G., Azzurro, E., Golani, D. y Miller, MR Firmas genómicas de rápida evolución adaptativa en el cornetfish de manchas azules, un invasor lessepsiano del Mediterráneo. Mol. Ecológico. 25, 3384–3396 (2016).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Quinn, TP, Unwin, MJ y Kinnison, MT Evolución del aislamiento temporal en la naturaleza: divergencia genética en el momento de la migración y la reproducción por poblaciones introducidas de salmón chinook. Evolución (NY) 54, 1372-1385 (2000).

CAS Google Académico

Yue, GH, Li, J., Bai, Z., Wang, CM y Feng, F. Diversidad genética y estructura poblacional del cangrejo rojo de pantano exótico invasor. Biol. Invasiones 12, 2697–2706 (2010).

Artículo de Google Scholar

André, A. et al. Divergencia del ADNr de SSU en foraminíferos planctónicos: taxonomía molecular e implicaciones biogeográficas. PLoS One 9, e104641 (2014).

Artículo ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Pawlowski, J. & Lecroq, B. Códigos de barras cortos de ADNr para la identificación de especies en foraminíferos. J. Eucariota. Microbiol. 57, 197–205 (2010).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Pillet, L., Fontaine, D. & Pawlowski, J. El polimorfismo del ARN ribosómico intragenómico y la variación morfológica en Elphidium macellum sugieren una hibridación interespecífica en foraminíferos. PLoS One 7, e32373 (2012).

Artículo ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Weber, AAT y Pawlowski, J. Amplia aparición de polimorfismo intragenómico de ADNr SSU en foraminíferos y sus implicaciones para la identificación de especies moleculares. Protista 165, 645–661 (2014).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Tsuchiya, M., Tazume, M. & Kitazato, H. Caracterización molecular de los morfotipos no costales de foraminíferos bulimínidos basada en datos de secuencia de la región transcrita interna del ADN ribosómico (ADNr ITS). Mar. Micropaleontol. 69, 212–224 (2008).

ADS del artículo Google Scholar

Hallock, P., Williams, SK, Toler, EM, Fisher & Talge, HK Blanqueamiento en foraminíferos que habitan en los arrecifes: implicaciones para la disminución de los arrecifes. En Décimo Simposio Internacional sobre Arrecifes de Coral, vol. 737, 729–737 (2006).

Stuhr, M. y col. Tolerancia variable al estrés térmico de los foraminíferos Amphistegina, portadores de simbiontes asociados a arrecifes, relacionada con diferencias en el tipo de simbionte. Arrecifes de coral 37, 811–824 (2018).

ADS del artículo Google Scholar

Hottinger, L., Halicz, E. & Reiss, Z. Foraminiferida recientes del Golfo de Aqaba, Mar Rojo. (De SAZU, 1993).

Titelboim, D. y col. Tolerancia térmica y expansión del rango de foraminíferos invasores bajo cambios climáticos. Ciencia. Rep. 9, 1-5 (2019).

Artículo CAS Google Scholar

Weiner, AKM y cols. Metodología para el análisis genético unicelular de foraminíferos planctónicos para estudios de diversidad y evolución de protistas. Frente. Marzo ciencia. 3, 1-15 (2016).

Artículo MathSciNet Google Scholar

Katoh, K. & Standley, DM Software de alineación de secuencias múltiples MAFFT versión 7: mejoras en el rendimiento y la usabilidad. Mol. Biol. Evolución. 30, 772–780 (2013).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Kozlov, AM, Darriba, D., Flouri, T., Morel, B. & Stamatakis, A. RAxML-NG: una herramienta rápida, escalable y fácil de usar para inferencia filogenética de máxima probabilidad. Bioinformática 35, 4453–4455 (2019).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Darriba, Di. et al. ModelTest-NG: Una herramienta nueva y escalable para la selección de modelos evolutivos de ADN y proteínas. Mol. Biol. Evolución. 37, 291–294 (2020).

Artículo MathSciNet CAS PubMed Google Scholar

Flori, T. y col. La biblioteca de probabilidad filogenética. Sistema. Biol. 64, 356–362 (2015).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Paradis, E. & Schliep, K. Ape 5.0: Un entorno para la filogenética moderna y los análisis evolutivos en R. Bioinformatics 35, 526–528 (2019).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Oksanen, J. y col. vegano: Paquete de Ecología Comunitaria_. Paquete R versión 2.6-2, https://CRAN.R-project.org/package=vegan. Preimpresión en https://cran.r-project.org/package=vegan (2022).

Equipo central de R. R: un lenguaje y un entorno para la informática estadística. Fundación R para Computación Estadística, Viena, Austria. https://www.R-project.org/. Preimpresión en https://www.r-project.org/ (2022).

Bandelt, HJ, Forster, P. y Röhl, A. Redes de unión de medianas para inferir filogenias intraespecíficas. Mol. Biol. Evolución. 16, 37–48 (1999).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Excoffier, L. & Smouse, PE Uso de frecuencias alélicas y subdivisión geográfica para reconstruir árboles genéticos dentro de una especie: parsimonia de varianza molecular. Genética 136, 343–359 (1994).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Leigh, JW y Bryant, D. POPART: Software con todas las funciones para la construcción de redes de haplotipos. Métodos Ecología. Evolución. 6, 1110-1116 (2015).

Artículo de Google Scholar

Tajima, F. Método estadístico para probar la hipótesis de la mutación neutra mediante polimorfismo del ADN. Genética 123, 585–595 (1989).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Wachowiak, W., Salmela, MJ, Ennos, RA, Iason, G. & Cavers, S. Alta diversidad genética en el borde del rango extremo: variación de nucleótidos en loci nucleares en pino silvestre (Pinus sylvestris L.) en Escocia. Herencia 106, 775–787. https://doi.org/10.1038/hdy.2010.118 (2011).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Aktas, C. Haplotipos: manipulación de secuencias de ADN y estimación de redes de haplotipos inequívocas con parsimonia estadística. Paquete R versión 1.1.2. URL https://cran.r-project.org/package=haplotypes. Preimpresión en https://cran.r-project.org/package=haplotypes (2020).

Paradis, E. Pegas: Un paquete R para genética de poblaciones con un enfoque modular integrado. Bioinformática 26, 419–420 (2010).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Nielsen, R. y col. Exploraciones genómicas para barridos selectivos utilizando datos de SNP. Genoma Res 15, 1566-1575 (2005).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Smith, JM y Haigh, J. El efecto de autostop de un gen favorable. Gineta. Res. (Camb.) 23, 23–35 (1974).

Artículo CAS Google Scholar

Meimberg, H. y col. Evidencia molecular de un cuello de botella genético extremo durante la introducción de una hierba invasora en California. Biol. Invasiones 8, 1355-1366 (2006).

Artículo de Google Scholar

Xue, DX y cols. Invasión mundial exitosa del buccino rapa veteado, Rapana venosa, a pesar de un dramático cuello de botella genético. Biol. Invasiones 20, 3297–3314 (2018).

Artículo de Google Scholar

Zepeda-Paulo, F. et al. Firmas de cuello de botella genético y diferenciación tras la introducción de un parasitoide exótico para el control biológico clásico. Biol. Invasiones 18, 565–581 (2016).

Artículo de Google Scholar

Fenton, M., Geiselhart, S., Rohling, EJ y Hemleben, C. Zonas aplanctónicas en el Mar Rojo. Mar. Micropaleontol. 40, 277–294 (2000).

ADS del artículo Google Scholar

Hemleben, C. y col. Registros de fauna y isótopos estables de trescientos ochenta mil años de duración del Mar Rojo: influencia del cambio global del nivel del mar en la hidrografía. Paleoceanografía 11, 147-156 (1996).

ADS del artículo Google Scholar

Lombaert, E. et al. Efecto cabeza de puente en la invasión mundial de la mariquita arlequín de biocontrol. PLoS One 5, e9743 (2010).

Artículo ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Meriç, E. et al. ¿Llegó Amphistegina lobifera Larsen al Mediterráneo a través del Canal de Suez? Cuat. En t. Rev. 401, 91–98 (2016).

ADS del artículo Google Scholar

Stulpinaite, R., Hyams-Kaphzan, O. & Langer, MR Foraminíferos exóticos y criptogénicos en el mar Mediterráneo: una revisión de los taxones como parte de la directiva marco de la estrategia marina de la UE 2020. Mediterr. Marzo ciencia. 21, 719–758 (2020).

Google Académico

Albano, PG y cols. Los supuestos foraminíferos de Lessepsian resultan nativos y sugieren expansiones del rango del Pleistoceno hacia el Mar Mediterráneo. Mar. Ecología. Prog. Ser. 700, 65–78 (2022).

Artículo ADS CAS Google Scholar

Hallatschek, O. & Nelson, DR El surf genético en poblaciones en expansión. Teor. Popular. Biol. 73, 158-170 (2008).

Artículo PubMed MATEMÁTICAS Google Scholar

Tucker, AE, Ackerman, MS, Eads, BD, Xu, S. & Lynch, M. Conocimientos genómicos de la población sobre el origen evolutivo y el destino de Daphnia pulex obligatoriamente asexual. Proc. Nacional. Acad. Ciencia. Estados Unidos 110, 15740–15745 (2013).

Artículo ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Weir, W. y col. La genómica de poblaciones revela el origen y la evolución asexual de los tripanosomas infecciosos humanos. Elife 5, 1-14 (2016).

Artículo de Google Scholar

Liao, D. Evolución concertada: mecanismo molecular e implicaciones biológicas. Soy. J. hum. Gineta. 64, 24-30 (1999).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Dover, G. Impulso molecular: un modo cohesivo de evolución de las especies. Naturaleza 299, 111-117 (1982).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Beavington-Penney, SJ y Racey, A. Ecología de numulítidos existentes y otros foraminíferos bentónicos más grandes: aplicaciones en análisis paleoambiental. Ciencia de la Tierra. Rev. 67, 219–265 (2004).

ADS del artículo Google Scholar

Dettmering, C., Rottger, R., Hohenegger, J. & Schmaljohann, R. El ciclo de vida trimórfico en foraminíferos: las observaciones de cultivos permiten una nueva evaluación. EUR. J. Protistol. 34, 363–368 (1998).

Artículo de Google Scholar

Hallock, P. & Seddighi, M. ¿Por qué algunos foraminíferos bentónicos más grandes se volvieron tan grandes y planos? Sedimentología https://doi.org/10.1111/sed.12837 (2020).

Artículo de Google Scholar

Harney, JN, Hallock, P. & Talge, HK Observaciones sobre un ciclo de vida trimórfico en poblaciones de Amphistegina gibbosa de los cayos de Florida. J Foraminífero. Res. 28, 141-147 (1998).

Artículo de Google Scholar

Hollaus, SS y Hottinger, L. ¿Dependencia de la temperatura de las relaciones endosimbiontes? Evidencia del rango de profundidad de Amphistegina lecciónii (Foraminiferida) mediterráneo truncado por la termoclina. Eclogae Geol. Helv. 90, 591–597 (1997).

Google Académico

Hottinger, L. Foraminíferos más grandes, células gigantes con antecedentes históricos. Naturwissenschaften 69, 361–371 (1982).

ADS del artículo Google Scholar

Reiss, Z. & Hottinger, L. El golfo de Aqaba (Springer, Berlín, 1984). https://doi.org/10.1007/978-3-642-69787-6

Reservar Google Académico

Liu, J. y col. Plantas exóticas invasoras en China: papel de la clonalidad y origen geográfico. Biol. Invasiones 8, 1461-1470 (2006).

Artículo de Google Scholar

Poulin, J., Weller, SG y Sakai, AK La diversidad genética no afecta la invasividad del pasto fuente (Pennisetum setaceum) en Arizona, California y Hawaii. Diversos. Distribuir. 11, 241–247 (2005).

Artículo de Google Scholar

Raybould, AF, Gray, AJ, Lawrence, MJ & Marshall, DF La evolución de Spartina anglica CE Hubbard (Gramineae): origen y variabilidad genética. Biol. J. Linn. Soc. 43, 111-126 (1991).

Artículo de Google Scholar

Lyman, JC y Ellstrand, NC Diversidad clonal en taraxacum officinale (compositae), un apomíctico. Herencia (Edinb.) 53, 1–10 (1984).

Artículo de Google Scholar

Maurer, DA & Zedler, JB Invasión diferencial de un pasto de humedal explicada por pruebas de nutrientes y disponibilidad de luz en el establecimiento y crecimiento clonal. Ecología 131, 279–288 (2002).

Artículo ADS PubMed Google Scholar

You, W., Yu, D., Liu, C., Xie, D. & Xiong, W. La integración clonal facilita la invasividad de la planta acuática exótica Myriophyllum Aquaticum L. en condiciones de disponibilidad de agua heterogénea. Hidrobiología 718, 27–39 (2013).

Artículo de Google Scholar

De Meeûs, T., Prugnolle, F. & Agnew, P. Reproducción asexual: genética y aspectos evolutivos. Celúla. Mol. Ciencias de la vida. 64, 1355-1372 (2007).

Artículo PubMed Google Scholar

Lejeusne, C., Chevaldonné, P., Pergent-Martini, C., Boudouresque, CF & Pérez, T. Efectos del cambio climático en un océano en miniatura: el mar Mediterráneo, altamente diverso y altamente impactado. Tendencias Ecológicas. Evolución. 25, 250–260 (2010).

Artículo PubMed Google Scholar

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Expresamos nuestro más profundo agradecimiento a los cuatro revisores anónimos por sus comentarios constructivos, que mejoraron significativamente la calidad de este manuscrito. También expresamos nuestro agradecimiento a la Dra. Giulia Visconti, directora de la reserva marina Plemmirio. El muestreo fue posible gracias al convenio con el Dipartimento di Scienze della Terra e del Mare (DiSTeM) de la Universidad de Palermo. Agradecemos a la Autoridad de Parques y Naturaleza de Israel por haber apoyado ambas campañas de muestreo que se llevaron a cabo en Israel bajo el permiso 42055/2018, y al Dr. Miguel Frada quien amablemente brindó acceso al laboratorio en la estación biológica IUI. Este estudio fue financiado por la cooperación BMBF-MOST en Ciencias Marinas Grant No. 03F0820A "ForaInva", y por el Clúster de Excelencia "El fondo del océano: la interfaz inexplorada de la Tierra" financiado por la Fundación Alemana de Investigación (DFG).

Financiamiento de Acceso Abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Centro de Ciencias Ambientales Marinas, MARUM, Universidad de Bremen, Bremen, Alemania

Débora S. Raposo, Christiane Hassenrück, Michal Kucera y Raphaël Morard

Departamento de Biología y Bioquímica, Universidad de Houston, Houston, EE.UU.

Rebecca A. Coincidencia

Departamento de Ciencias y Tecnologías Biológicas, Químicas y Farmacéuticas, Universidad de Palermo, Palermo, Italia

Antonio Caruso

Departamento de Ciencias de la Tierra, Universidad de Oxford, Oxford, Reino Unido

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Departamento de Ciencias de la Tierra y del Medio Ambiente, Universidad Ben Gurion del Negev, Beer Sheva, Israel

Sigal Abramovich

Departamento de Oceanografía Biológica, Instituto Leibniz para la Investigación del Mar Báltico Warnemünde (IOW), Rostock, Warnemünde, Alemania

Christiane Hassenrück

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Todos los autores contribuyeron a la redacción y discusión del estudio. La preparación del material y la recopilación de datos fueron realizadas por DSR, DT, SA y RM. El análisis de datos fue realizado por DSR, CH, MK y RM. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Débora S. Raposo.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado al autor(es) original(es) y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

S. Raposo, D., A. Zufall, R., Caruso, A. et al. El éxito de la invasión de un foraminífero portador de simbiontes lessepsianos está relacionado con una alta capacidad de dispersión, preadaptación y supresión de la reproducción sexual. Representante científico 13, 12578 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-39652-y

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Recibido: 04 de octubre de 2022

Aceptado: 28 de julio de 2023

Publicado: 03 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-39652-y

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