El perfil nutricional, el contenido mineral y la absorción de metales pesados del gusano amarillo de la harina criado con suplementación de corrientes secundarias agrícolas.

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 11604 (2023) Citar este artículo

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El cultivo de insectos, un enfoque potencial para hacer frente a la creciente demanda mundial de proteínas, es una actividad nueva en el mundo occidental con muchas preguntas sin respuesta sobre la calidad y seguridad del producto. Los insectos pueden desempeñar un papel importante en una economía circular al reciclar los biorresiduos y convertirlos en biomasa valiosa. Aproximadamente la mitad de la masa total de sustratos para la alimentación de los gusanos de la harina proviene de alimentos húmedos. Esto puede obtenerse de residuos biológicos, lo que aumenta la sostenibilidad del cultivo de insectos. Este artículo informa sobre el perfil nutricional del gusano amarillo de la harina, Tenebrio molitor, criado con suplementos de corrientes secundarias orgánicas. Entre ellos se encontraban hortalizas no vendidas, esquejes de patatas, raíces de achicoria fermentadas y follaje hortícola. La evaluación se realizó analizando composiciones próximas, perfiles de ácidos grasos, contenidos de minerales y metales pesados. Los gusanos de la harina alimentados con esquejes de patata duplicaron su contenido de grasa y aumentaron los ácidos grasos saturados y monoinsaturados. El suministro de raíces de achicoria fermentadas aumentó el contenido mineral y acumuló metales pesados. Además, la absorción de minerales por los gusanos de la harina fue selectiva, ya que sólo aumentaron las concentraciones de calcio, hierro y manganeso. Agregar mezcla de vegetales o follaje hortícola a la dieta no cambió significativamente el perfil nutricional. En conclusión, las corrientes secundarias se reciclaron con éxito en biomasa rica en proteínas y su contenido de nutrientes y biodisponibilidad influyeron en la composición de los gusanos de la harina.

Se estima que la población humana en continuo crecimiento alcanzará los 9.700 millones de personas en 20501,2, lo que ejercerá presión sobre nuestra producción de alimentos para hacer frente a la alta demanda de alimentos. Se estima que esta demanda de alimentos aumentará entre un 70% y un 80% entre 2012 y 20503,4,5. Los recursos naturales en nuestra producción actual de alimentos se están agotando, amenazando nuestros ecosistemas y suministros de alimentos. Además, se desperdician cantidades excesivas de biomasa relacionadas con la producción y el consumo de alimentos. Se espera que los residuos globales anuales alcancen los 27 mil millones de toneladas para 2050, de los cuales una gran fracción son biorresiduos6,7,8. Ante estos desafíos, se proponen soluciones innovadoras, alternativas alimentarias y desarrollo sostenible de los sistemas agrícolas y alimentarios9,10,11. Uno de esos enfoques es el uso de corrientes residuales orgánicas para generar materia prima, como el uso de insectos comestibles como fuente sostenible de alimentos y piensos12,13. La cría de insectos produce menos emisiones de gases de efecto invernadero y amoníaco, requiere menos agua que las fuentes de proteínas convencionales y puede producirse en sistemas agrícolas verticales, lo que lleva a una menor necesidad de espacio14,15,16,17,18,19. Se ha demostrado que los insectos son capaces de convertir residuos biológicos de bajo valor en valiosa biomasa rica en proteínas, hasta el 70% de la materia seca20,21,22. Además, la biomasa de bajo valor se utiliza actualmente para la producción de energía, en vertederos o se elimina y, por lo tanto, no compite con el actual sector de alimentos y piensos23,24,25,26. Considerada como una de las especies más prometedoras para la producción en masa para alimentos y piensos es el gusano amarillo de la harina, Tenebrio molitor (T. molitor)27. Tanto la etapa larvaria como la adulta se alimentan de una amplia gama de materiales, como productos de cereales, pero también desechos animales, verduras, frutas, etc.28,29. T. molitor ha sido criado artificialmente en pequeña escala en las sociedades occidentales, principalmente como alimento para animales aficionados (p. ej., aves o reptiles). Actualmente, su potencial en aplicaciones de alimentos y piensos ha ganado más atención30,31,32. Por ejemplo, se aprobó un expediente sobre nuevos alimentos para T. molitor que incluye aplicaciones, concretamente en forma congelada, seca y en polvo (Reglamento (CE) n.º 258/97 y Reglamento (UE) 2015/2283)33. Sin embargo, la producción en masa de insectos para alimentos y piensos sigue siendo un concepto relativamente nuevo en los países occidentales. Esta industria enfrenta algunos desafíos, como lagunas de conocimiento sobre dietas y producción óptimas, la calidad nutricional de sus productos finales y preocupaciones de seguridad como acumulaciones de tóxicos y peligros microbianos. A diferencia de la ganadería tradicional, el cultivo de insectos carece de la misma experiencia histórica17,24,25,34.

A pesar de que se realizaron muchos estudios sobre la composición nutricional de T. molitor, aún no se comprenden completamente los factores que influyen en su valor nutricional. Investigaciones anteriores indican que la dieta de los insectos puede reflejarse en su composición hasta cierto punto, pero aún no se han identificado patrones claros. Además, estos estudios se centran en los perfiles de proteínas y grasas de T. molitor, pero la influencia sobre los perfiles minerales es limitada21,22,32,35,36,37,38,39,40. Se necesita más investigación para comprender la capacidad de absorción de minerales. Un estudio reciente concluyó que la concentración de algunos minerales aumentaba ligeramente en las larvas de gusanos de la harina alimentadas con nabo. Sin embargo, estos resultados sólo se limitan a los sustratos probados y se necesitan más ensayos de producción41. La acumulación de metales pesados (Cd, Pb, Ni, As, Hg) por T. molitor se informó con una correlación significativa con el contenido de metales en los sustratos. Aunque las concentraciones de metales encontradas en las dietas estaban por debajo del límite legal en la alimentación animal42. Además, se encontró bioacumulación de arsénico en larvas de gusano de la harina, mientras que no se produjo bioacumulación de Cd y Pb43. El conocimiento sobre el efecto de las dietas sobre el perfil nutricional de T. molitor es crucial para su implementación segura en alimentos y piensos.

La investigación presentada en este artículo se centra en el efecto del uso de corrientes secundarias agrícolas como fuente de alimento húmedo sobre la composición nutricional de T. molitor. Además del alimento seco, las larvas también deben recibir alimento húmedo. La fuente de alimento húmedo aporta la humedad necesaria y, además, también sirve como complemento nutricional para T.molitor, aumentando la tasa de crecimiento y el peso máximo44,45. Según nuestros datos sobre las prácticas estándar de cría de gusanos de la harina dentro del proyecto Interreg-Valusect, el alimento total de T. molitor contiene 57% en peso de alimento húmedo. Comúnmente, las verduras frescas como las zanahorias se utilizan como fuente de alimento húmedo35,36,42,44,46. El uso de corrientes secundarias de bajo valor como fuente de alimento húmedo proporcionará a la cría de insectos una mayor ventaja económica y sostenible17. Los objetivos del estudio actual son: (1) estudiar la influencia del uso de residuos biológicos como alimento húmedo en la composición nutricional de T. molitor, (2) determinar el contenido de macro y microminerales de las larvas de T. molitor criadas en residuos biológicos ricos en minerales. verificar la posibilidad de enriquecimiento mineral, y (3) evaluar la seguridad de estas corrientes secundarias en la cría de insectos para alimentos y piensos mediante el análisis de la presencia y acumulación de los metales pesados Pb, Cd y Cr. Este estudio proporcionará más información sobre la influencia de complementar la dieta de las larvas de T. molitor con biorresiduos en su perfil nutricional y seguridad.

La composición aproximada de los alimentos húmedos y las larvas del gusano de la harina se presenta en la Tabla 1.

Las corrientes secundarias tenían un mayor contenido de materia seca en comparación con el alimento húmedo de control, agar. La mezcla de hortalizas y el follaje hortícola tuvieron un contenido de materia seca inferior al 10%, mientras que los esquejes de papa y las raíces de achicoria fermentadas tuvieron un contenido de materia seca mayor (13,4 y 29,9 g/100 g de materia fresca, MG).

En comparación con el alimento de control (agar), la mezcla de vegetales mostró un mayor contenido de ceniza cruda, grasa y proteína, mientras que el contenido de carbohidratos sin fibra fue menor y el contenido de fibra detergente neutro tratado con amilasa fue similar. Los esquejes de patata tenían la mayor cantidad de carbohidratos de todos los productos secundarios y eran comparables al contenido de carbohidratos del agar. En general, su composición aproximada fue muy similar a la del alimento de control, pero suplementada con un pequeño porcentaje de proteínas (4,9%) y ceniza cruda (2,9%)47,48. Las patatas tienen un valor de pH entre 5 y 6, y se observó que esta corriente secundaria de patata era más ácida (4,7). Las raíces de achicoria fermentadas eran muy ricas en cenizas y eran la corriente secundaria más ácida de todas. Como las raíces no habían sido lavadas, se esperaba que la mayor parte de la ceniza consistiera en arena (sílice). El follaje hortícola fue el único producto alcalino en comparación con el control y otras corrientes secundarias. Contenía niveles elevados de cenizas y proteínas en comparación con el control y un contenido de carbohidratos mucho menor. La composición aproximada fue más comparable a la de las raíces de achicoria fermentadas, pero con una mayor concentración de proteínas crudas (15,0%), que era comparable al contenido de proteínas de la mezcla de vegetales. El análisis estadístico de los datos anteriores mostró que las corrientes secundarias tenían diferencias significativas en la composición próxima y el pH.

La adición de mezcla de vegetales o follaje hortícola a la dieta del gusano de la harina no tuvo influencia en la composición de la biomasa de larvas del gusano de la harina en comparación con el control (Tabla 1). La adición de esquejes de papa dio como resultado una composición de biomasa diferente más significativa en comparación con las larvas de gusanos de la harina alimentadas con el control y otras fuentes de alimento húmedo. En cuanto al nivel de proteína de los gusanos de la harina, la variada composición proximal de las corrientes secundarias no afectó el contenido de proteína de las larvas, a excepción de los esquejes de papa. La alimentación con esquejes de patata como fuente de humedad dio lugar a que se duplicara el contenido de grasa de las larvas, mientras que el contenido de proteínas, quitina y carbohidratos sin fibra disminuyó. Las raíces de achicoria fermentadas aumentaron una vez y media el contenido de cenizas de las larvas del gusano de la harina.

Los perfiles minerales se presentan como contenidos de macrominerales (Tabla 2) y microminerales (Tabla 3) para el alimento húmedo y la biomasa de larvas de gusano de la harina.

En general, los cultivos secundarios agrícolas fueron más ricos en macrominerales en comparación con el control, excepto los esquejes de papa que tuvieron menores contenidos de Mg, Na y Ca. La concentración de K fue abundante en todas las corrientes secundarias en comparación con el control. El agar contenía 3 mg/100 g MS de K, mientras que la concentración de K en las corrientes secundarias osciló entre 1070 y 9909 mg/100 g MS. La mezcla de vegetales contenía niveles significativamente más altos de macrominerales que el control, excepto por el contenido de Na que fue significativamente menor (88 vs 111 mg/100 g MS). Los esquejes de papa contenían la concentración más baja de macrominerales de todas las corrientes secundarias. Los macrominerales en los esquejes de papa fueron significativamente más bajos que en otras corrientes secundarias y de control. Excepto por el contenido de Mg que fue comparable al control. Si bien las raíces de achicoria fermentadas no contenían las concentraciones más altas de macrominerales, el contenido de cenizas de esta corriente secundaria fue el más alto de todas las corrientes secundarias. Esto probablemente se debió al hecho de que no estaban lavados y potencialmente contenían altas concentraciones de sílice (arena). La cantidad de Na y Ca fue comparable a las cantidades en la mezcla de vegetales. Las raíces de achicoria fermentadas contenían la mayor concentración de Na de todas las corrientes secundarias. El follaje hortícola tuvo las concentraciones de macrominerales más altas de todos los alimentos húmedos, excepto Na. La concentración de K (9909 mg/100 g MS) fue tres mil veces mayor que la del control (3 mg/100 g MS) y dos veces y media mayor que la concentración de K en la mezcla vegetal (4057 mg/100 g MS). 100 g MS). El contenido de Ca fue el más alto de todas las corrientes secundarias (7276 mg/100 g MS), veinte veces mayor que el control (336 mg/100 g MS) y catorce veces mayor que la concentración de Ca en las raíces de achicoria fermentadas o en la mezcla de vegetales (530 y 496 mg/100 g MS).

No hubo diferencias significativas en la composición macromineral de los gusanos de la harina cultivados con la mezcla de vegetales o el alimento de control, aunque sí hubo diferencias significativas en la composición macromineral del alimento (Tabla 2).

Las larvas alimentadas con esquejes de patata mostraron concentraciones significativamente más bajas de todos los macrominerales en comparación con el control, excepto Na, que era comparable. Además, en comparación con las otras corrientes secundarias, la alimentación con esquejes de papa disminuyó más el contenido de macrominerales de las larvas. Esto estuvo en línea con el menor contenido de cenizas que se observó en la composición próxima de los gusanos de la harina. Sin embargo, si bien P y K fueron significativamente más altos en este alimento húmedo en comparación con las otras corrientes secundarias y el control, la composición larvaria no reflejó esto. La baja concentración de Ca y Mg encontrada en la biomasa del gusano de la harina podría estar relacionada con la baja concentración de Ca y Mg presente en el alimento húmedo.

La alimentación con raíces de achicoria fermentadas y follaje hortícola produce un aumento sustancial de Ca en comparación con el control. El follaje hortícola contenía los niveles más altos de P, Mg, K y Ca de todos los alimentos húmedos, pero esto no se reflejó en la biomasa del gusano de la harina. El contenido de Na en estas larvas fue el más bajo de todos, mientras que la concentración de Na en el follaje hortícola fue mayor en comparación con los esquejes de papa. Se encontró un aumento en el contenido de Ca (66 mg/100 g MS) de las larvas, pero la concentración de Ca no fue tan alta como en la biomasa del gusano de la harina del experimento de raíces de achicoria fermentadas (79 mg/100 g MS), aunque el follaje hortícola tenía una concentración de Ca catorce veces mayor en comparación con las raíces de achicoria fermentadas.

Al observar el contenido de microminerales (Tabla 3) del alimento húmedo, el perfil mineral de la mezcla de vegetales fue similar al control, excepto por una concentración significativamente menor de Mn. Los esquejes de papa contenían concentraciones más bajas de todos los microminerales analizados en comparación con el control y las otras corrientes secundarias. Las raíces de achicoria fermentadas contenían casi 100 veces más Fe, cuatro veces más Cu y dos veces más Zn que el control, mientras que el contenido de Mn era comparable entre ellas. El follaje hortícola contenía significativamente más Zn y Mn que el control.

No se encontraron diferencias significativas entre el contenido de microminerales de las larvas alimentadas con el alimento control, la mezcla de vegetales y los esquejes de papa. Sin embargo, el contenido de Fe y Mn de las raíces de achicoria fermentadas alimentadas con larvas fue significativamente diferente en comparación con los gusanos de la harina alimentados con el control. El aumento de Fe podría estar relacionado con una concentración cien veces mayor del micromineral en el alimento húmedo. Sin embargo, aunque la concentración de Mn encontrada en las raíces de achicoria fermentadas y el control no fue significativamente diferente, se encontró un aumento en el contenido de Mn de las larvas alimentadas con raíces de achicoria fermentadas. Observe también cómo la mayor concentración de Mn (3×) en el alimento húmedo de follaje hortícola en comparación con el control no fue perceptible en la composición de la biomasa del gusano de la harina. La única diferencia entre el follaje testigo y el hortícola fue el contenido de Cu, que fue menor para el follaje.

Las concentraciones de metales pesados encontradas en los sustratos se presentan en la Tabla 4. Los niveles máximos europeos de Pb, Cd y Cr en piensos completos para animales se recalcularon a mg/100 g MS y se añaden a la Tabla 4 para comparar las concentraciones encontradas en los sustratos. corrientes laterales47.

No se detectó Pb en el alimento húmedo de control, mezcla de vegetales o esquejes de papa, mientras que el follaje hortícola contenía 0.002 mg Pb/100 g MS y las raíces de achicoria fermentadas contenían la concentración más alta de 0.041 mg Pb/100 g MS. La concentración de Cr en el alimento control y el follaje hortícola fue comparable (0,023 y 0,021 mg/100 g MS), mientras que la mezcla de vegetales y los esquejes de papa tuvieron una menor concentración de Cr (0,004 y 0,007 mg/100 g MS). La concentración de Cr fue significativamente mayor en las raíces de achicoria fermentadas (0,135 mg/100 g MS) en comparación con los otros sustratos y seis veces mayor que en el alimento control. No se detectó Cd en la alimentación de control ni en ninguna corriente secundaria utilizada.

Se encontraron niveles significativamente más altos de Pb y Cr en las larvas alimentadas con raíces de achicoria fermentadas. No se detectó Cd en ninguna de las larvas del gusano de la harina.

Se realizó un análisis cualitativo de los ácidos grasos en la grasa cruda para verificar si los perfiles de ácidos grasos de las larvas del gusano de la harina estarían influenciados por las diferentes composiciones de las corrientes secundarias con las que fueron alimentadas. La distribución de estos ácidos grasos se muestra en la Tabla 5. Los ácidos grasos se clasifican por su nombre trivial y su estructura molecular (expresada como “Cx:y” en la que x es igual al número de carbonos e y es igual a la cantidad de enlaces insaturados).

Se observó un cambio notable en el perfil de ácidos grasos de los gusanos de la harina alimentados con esquejes de patata. Contenían concentraciones significativamente más altas de ácido mirístico (C14:0), ácido palmítico (C16:0), ácido palmitoleico (C16:1) y ácido oleico (C18:1). Las concentraciones de ácido pentadecanoico (C15:0), ácido linoleico (C18:2) y ácido linolénico (C18:3) fueron significativamente más bajas en comparación con los otros gusanos de la harina. La proporción de C18:1 a C18:2 se invirtió para los esquejes de papa en comparación con los otros perfiles de ácidos grasos. Los gusanos de la harina alimentados con follaje hortícola contenían una mayor cantidad de ácido pentadecanoico (C15:0) en comparación con otros gusanos de la harina alimentados con alimento húmedo.

Los ácidos grasos se agruparon en ácidos grasos saturados (AGS), ácidos grasos monoinsaturados (MUFA) y ácidos grasos poliinsaturados (PUFA). La Tabla 5 muestra las concentraciones de estos grupos de ácidos grasos. En general, el perfil de ácidos grasos de los gusanos de la harina alimentados con esquejes de patata difirió significativamente del grupo de control y de otros alimentos secundarios. Para cada grupo de ácidos grasos, los gusanos de la harina alimentados con esquejes de patata diferían significativamente de todos los demás. Contenían más SFA y MUFA y menos PUFA.

No hubo diferencias significativas entre las tasas de supervivencia y los pesos totales cosechados de las larvas que se criaron en los diferentes sustratos. La tasa de supervivencia media general fue del 90% y el peso total cosechado medio general fue de 974 g. Los gusanos de la harina procesaron con éxito las corrientes secundarias como fuente de alimento húmedo. El alimento húmedo de los gusanos de la harina se compone de más de la mitad de la masa total de alimento (seco + húmedo). Reemplazar las verduras frescas como alimento húmedo tradicional por residuos agrícolas secundarios tiene una ventaja económica y ecológica para la cría de gusanos de la harina.

La Tabla 1 muestra que las larvas de gusanos de la harina cultivadas con la dieta de control tenían una composición de biomasa aproximada de 72% de humedad y, en base a materia seca, 5% de cenizas, 19% de lípidos, 51% de proteínas, 8% de quitina y 18% de carbohidratos sin fibra, que fue comparable a los valores reportados en la literatura48,49. Sin embargo, se pueden encontrar otras composiciones en la literatura, a menudo dependiendo de los métodos analíticos que se utilizaron. Por ejemplo, determinamos el contenido de proteína cruda utilizando el método Kjeldahl con un factor N a P de 5,33, mientras que otros investigadores calculan con un factor más utilizado de 6,25, para muestras de carne y piensos50,51.

La adición de esquejes de papa, un alimento húmedo rico en carbohidratos, a la dieta resultó en duplicar el contenido de grasa de los gusanos de la harina. Se esperaba que el contenido de carbohidratos de las patatas consistiera principalmente en almidón, mientras que el agar contenía azúcares (polisacáridos)47,48. Este hallazgo fue contradictorio con otro estudio que encontró una disminución en el contenido de grasa cuando los gusanos de la harina se criaron con una dieta suplementada con cáscaras de papa al vapor que era baja en proteínas (10,7%) y alta en almidón (49,8%)36. Cuando se añadió orujo de oliva a la dieta, los gusanos de la harina reflejaron las composiciones del alimento húmedo en su contenido de proteínas y carbohidratos, mientras que el contenido de grasa permaneció sin cambios35. De manera contradictoria, otros estudios informaron que el contenido de proteínas de las larvas criadas en corrientes secundarias cambió fundamentalmente, así como el contenido de grasa22,37.

Las raíces de achicoria fermentadas aumentaron significativamente el contenido de cenizas de las larvas del gusano de la harina (Tabla 1). La investigación sobre la influencia de las corrientes secundarias sobre el contenido de cenizas y minerales de las larvas del gusano de la harina es limitada. La mayoría de las investigaciones que se publican sobre subproductos alimentarios se centran en el contenido de grasas y proteínas de las larvas y no se analiza el contenido de cenizas21,35,36,38,39. Sin embargo, cuando se analizó el contenido de cenizas de las larvas alimentadas con subproductos, se encontró un aumento. Por ejemplo, alimentar a los gusanos de la harina con desechos de jardín aumentó su contenido de cenizas del 3,01 al 5,30%37 y agregar desechos de sandía a la dieta aumentó el contenido de cenizas del 1,87 al 4,40%52.

Si bien todas las fuentes de alimento húmedo diferían significativamente entre sí en la composición aproximada (Tabla 1), se encontraron diferencias menos significativas entre las composiciones de biomasa de las larvas de gusanos de la harina alimentadas con los respectivos alimentos húmedos. Sólo las larvas de gusanos de la harina alimentadas con esquejes de patata o raíces de achicoria fermentadas habían sufrido cambios considerables. Una posible explicación para este resultado podría ser el hecho de que, además de las raíces de achicoria, también los esquejes de patata estaban parcialmente fermentados (pH 4,7, Tabla 1), lo que hacía que el almidón y los carbohidratos fueran más digeribles y disponibles para las larvas del gusano de la harina. La forma en que las larvas del gusano de la harina sintetizan lípidos a partir de nutrientes como los carbohidratos es de gran interés y se deben realizar investigaciones futuras para comprenderlo completamente. Un estudio previo sobre la influencia del pH del alimento húmedo en el crecimiento de las larvas de gusanos de la harina concluyó que no había diferencias significativas al proporcionar cubos de agar de alimento húmedo en el rango de pH de 3 a 9, lo que indica que se podría proporcionar alimento húmedo fermentado para la cría de gusanos de la harina53. De manera similar a Coudron et al.53, se utilizaron cubos de agar en el alimento húmedo proporcionado en el experimento de control, ya que son pobres en minerales y nutrientes. En su investigación, no se estudió el efecto de mejorar la digestibilidad o la biodisponibilidad de una fuente de alimento húmedo con un perfil de nutrientes más diverso, como verduras o patatas. Es necesaria más investigación sobre la influencia de la fermentación de fuentes de alimento húmedo para las larvas del gusano de la harina para estudiar esta teoría en profundidad.

Los perfiles minerales de la biomasa de gusanos de la harina del grupo de control (Tablas 2 y 3) encontrados en este estudio fueron comparables con los rangos de macro y microminerales encontrados en la literatura48,54,55. Proporcionar a los gusanos de la harina raíces de achicoria fermentadas como fuente de alimento húmedo tuvo el mayor aumento en su contenido mineral. Si bien la mezcla de vegetales y el follaje hortícola fueron más abundantes en la mayoría de los macro y microminerales (Tablas 2 y 3), no afectaron el contenido mineral en la biomasa del gusano de la harina como lo hicieron las raíces de achicoria fermentadas. Una posible explicación podría ser que los nutrientes estaban menos biodisponibles en el follaje hortícola alcalino en comparación con otros alimentos húmedos más ácidos (Tabla 1). Un estudio anterior que alimentó larvas de gusano de la harina amarillo con paja fermentada encontró que parecían desarrollarse bien en esta corriente secundaria y se demostró que el tratamiento previo del sustrato mediante fermentación inducía la absorción de nutrientes56. El suministro de raíces de achicoria fermentadas elevó los contenidos de Ca, Fe y Mn en la biomasa del gusano de la harina. Aunque esta corriente secundaria también contenía concentraciones más altas de otros minerales (P, Mg, K, Na, Zn y Cu), estos minerales no aumentaron significativamente en la biomasa del gusano de la harina en comparación con el control, lo que indica que la absorción de minerales fue selectiva. Aumentar estos contenidos minerales en la biomasa del gusano de la harina puede ser nutricionalmente beneficioso para aplicaciones de alimentos y piensos. El calcio es un mineral esencial que desempeña funciones vitales en la función neuromuscular y en muchos procesos mediados por enzimas, como la coagulación sanguínea y la formación de huesos y dientes57,58. La deficiencia de hierro es una preocupación generalizada en los países en desarrollo y los niños, las mujeres y los ancianos a menudo reciben cantidades insuficientes de Fe en su dieta54. Aunque el Mn es un elemento esencial en la dieta humana y desempeña un papel central en el funcionamiento de varias enzimas, la sobreexposición puede resultar tóxica. El nivel más alto de Mn en los gusanos de la harina alimentados con raíces de achicoria fermentadas no fue alarmante y fue comparable al de la carne de pollo59.

Las concentraciones de metales pesados encontradas en los flujos secundarios estaban por debajo de los estándares europeos para piensos completos para animales. El análisis de metales pesados de las larvas del gusano de la harina mostró niveles significativamente más altos de Pb y Cr en las alimentadas con raíces de achicoria fermentadas en comparación con el control y otros sustratos (Tabla 4). Las raíces de achicoria se cultivan en el suelo y son conocidas por su absorción de metales pesados60, mientras que otras corrientes secundarias se derivan de la producción controlada de alimentos humanos. Los gusanos de la harina alimentados con raíces de achicoria fermentadas también contenían niveles más altos de Pb y Cr (Tabla 4). Los factores de bioacumulación (BAF) calculados fueron 2,66 para Pb y 1,14 para Cr, por lo tanto mayores que 1. Esto indicó la capacidad de acumular metales pesados por T. molitor. Para el Pb, la Unión Europea prescribe un nivel máximo de 0,10 mg de Pb por kg de carne fresca para consumo humano61. Al evaluar nuestros datos experimentales, se encontró una concentración máxima de Pb en los gusanos de la harina de raíces de achicoria fermentadas con un valor de 0,11 mg/100 g MS. Recalculando este valor con un contenido de materia seca de 30,8% para estos gusanos de la harina, se encontró un valor de 0,034 mg Pb/kg de materia fresca, el cual estaba por debajo del nivel máximo de 0,10 mg/kg. No existen niveles máximos de Cr en la legislación alimentaria europea. La Cr está comúnmente presente en el medio ambiente, los alimentos y los complementos alimenticios y se sabe que es un nutriente esencial para el cuerpo humano, en pequeñas cantidades62,63,64. Estos análisis (Cuadro 4) muestran la posibilidad de acumular metales pesados en las larvas de T. molitor, cuando están presentes en la dieta. Sin embargo, los niveles de metales pesados encontrados en la biomasa de gusanos de la harina en este estudio se consideran seguros para el consumo humano. Se recomienda una estrecha vigilancia regular cuando se utilizan corrientes secundarias que pueden contener metales pesados como fuente de alimentación húmeda para T. molitor.

Los ácidos grasos más abundantes en la biomasa de todas las larvas de T. molitor fueron palmítico (C16:0), oleico (C18:1) y linoleico (C18:2) (Tabla 5), lo cual es comparable con los hallazgos de estudios previos sobre el perfil de ácidos grasos de T. molitor36,46,50,65. Se sabe comúnmente que el perfil de ácidos grasos de T. molitor se compone de cinco componentes principales; ácido oleico (C18:1), palmítico (C16:0), linoleico (C18:2), mirístico (C14:0) y esteárico (C18:0). Se informa que el ácido oleico es el ácido graso más abundante en las larvas del gusano de la harina (30–60%), seguido del ácido palmítico y el ácido linoleico22,35,38,39. Investigaciones anteriores han demostrado que este perfil de ácidos grasos se vio afectado por la dieta proporcionada a las larvas del gusano de la harina, pero las diferencias no siguieron las mismas tendencias que las dietas38. La proporción de C18:1–C18:2 se invirtió para los esquejes de papa en comparación con los otros perfiles de ácidos grasos. Se encontraron resultados similares sobre este cambio en el perfil de ácidos grasos de los gusanos de la harina alimentados con cáscaras de papa al vapor36. Estos hallazgos indican que, si bien es posible influir en el perfil de ácidos grasos del aceite de gusano amarillo, sigue siendo una fuente abundante de ácidos grasos insaturados.

Este estudio tuvo como objetivo evaluar el impacto del uso de cuatro flujos diferentes de biorresiduos de subproductos agroindustriales como alimento húmedo en la composición de T. molitor. A partir de la determinación del perfil nutricional de las larvas se evaluaron los efectos. Los resultados mostraron que los subproductos se transformaron con éxito en biomasa rica en proteínas (40,7-52,3 % de contenido de proteína) que puede utilizarse como fuente de alimentos y piensos. Además, el estudio reveló que el uso de subproductos como alimento húmedo tenía un efecto sobre el perfil nutricional de la biomasa de T. molitor. Específicamente, proporcionar a las larvas una alta concentración de carbohidratos (es decir, recortes de papa) aumentó su contenido de grasa y cambió el perfil de ácidos grasos: niveles más bajos de ácidos grasos poliinsaturados y niveles más altos de ácidos grasos saturados y monoinsaturados, pero la concentración de ácidos grasos insaturados (mono + poli) siguió siendo dominante. El estudio también encontró que T. molitor acumulaba selectivamente Ca, Fe y Mn a partir de corrientes secundarias ricas en minerales ácidos. La biodisponibilidad de los minerales parece desempeñar un papel importante y es necesario realizar más investigaciones para comprenderlo plenamente. Los metales pesados presentes en las corrientes secundarias podrían acumularse en T. molitor. Sin embargo, las concentraciones finales de Pb, Cd y Cr en la biomasa de las larvas estuvieron por debajo de los límites permitidos, lo que hace que sea seguro utilizar estas corrientes secundarias como fuente de alimento húmedo.

Las larvas del gusano amarillo de la harina fueron criadas por Radius de la Universidad de Ciencias Aplicadas Thomas More (Geel, Bélgica) e Inagro (Rumbeke-Beitem, Bélgica) a una temperatura de 27 °C y una humedad relativa del 60%. Se aplicó una densidad de 4,17 gusanos de la harina/cm2 (10.000 gusanos de la harina) en jaulas de cría de 60 cm × 40 cm. Las larvas recibieron 2,1 kg de salvado de trigo como alimento seco por caja de cría al inicio y posteriormente se les complementó según la demanda. Se utilizaron cubos de agar como tratamiento de control de alimento húmedo. A partir de la semana 4, las corrientes secundarias (también la fuente de humedad) se administraron ad libitum como alimento húmedo en lugar de agar. El porcentaje de materia seca de cada corriente lateral se determinó previamente y se tuvo en cuenta, proporcionando a todos los insectos de los diferentes tratamientos la misma cantidad de humedad. El alimento se distribuyó uniformemente por todas las jaulas de cría. Las larvas se recolectaron cuando aparecieron las primeras pupas en los tratamientos. Las larvas se recolectaron utilizando un tamiz vibratorio mecánico de 2 mm. A excepción del experimento con esquejes de patata. Las partes más grandes de los esquejes de patata que estaban secos se separaron adicionalmente haciendo que las larvas pasaran por este tamiz y las recogieran en una cubeta de metal. El peso total de la cosecha se determinó pesando esta cosecha total. La tasa de supervivencia se calculó dividiendo el peso total de la cosecha por el peso de las larvas. El peso de las larvas se determinó recogiendo un mínimo de 100 larvas y dividiendo su peso total por la cantidad. Antes del análisis, las larvas recolectadas se dejaron pasar hambre durante 24 h para vaciar sus intestinos. Finalmente, las larvas fueron nuevamente tamizadas para separarlas de su residuo. Fueron sacrificados por congelación y almacenados a -18 ° C hasta el análisis.

Como alimento seco se administró salvado de trigo (Molens Joye, Bélgica). El salvado de trigo fue tamizado previamente, con un tamaño de partícula inferior a 2 mm. Además del alimento seco, las larvas del gusano de la harina también deben recibir alimento húmedo que contenga la humedad necesaria y los minerales suplementarios para T. molitor. El alimento húmedo representa más de la mitad del alimento total suministrado (seco + húmedo). En nuestro experimento se proporcionó agar (Brouwland, Bélgica, 25 g/L) como alimento húmedo de control45. Se probaron cuatro corrientes secundarias agrícolas nutricionalmente variables como alimento húmedo para larvas de T. molitor, como se representa en la Fig. 1. Estas corrientes secundarias incluyeron (a) follaje del cultivo de pepino (Inagro, BE), (b) esquejes de papa (Duynie, BE) , (c) raíces de achicoria fermentadas (Inagro, BE) y (d) alimentos no vendidos de subastas de frutas y verduras (Belorta, BE). Las corrientes secundarias se trituraron o se cortaron en pedazos para que fueran adecuadas como alimento húmedo para los gusanos de la harina.

Productos secundarios agrícolas como alimento húmedo para los gusanos amarillos de la harina; (a) follaje hortícola del cultivo de pepino, (b) esquejes de papa, (c) raíces de achicoria forzada, (d) vegetales no vendidos de subasta y (e) cubos de agar como control.

La composición del alimento y de las larvas de gusanos de la harina se determinó por triplicado (n = 3). Se realizaron evaluaciones de análisis proximal, perfil mineral, contenido de metales pesados y perfil de ácidos grasos. Se tomó una muestra homogénea de 250 g de las larvas cosechadas y muertas de hambre, se secó a 60 °C hasta peso constante, se molió (IKA, molino tubular 100) y se tamizó a través de un tamiz de 1 mm. Las muestras secas se almacenaron herméticamente en un recipiente oscuro.

El contenido de materia seca (MS) se determinó secando la muestra en una estufa a 105 °C durante 24 h (Memmert, UF110). El porcentaje de materia seca se calculó en base a la pérdida de peso de la muestra.

El contenido de ceniza bruta (CA) se determinó a partir de la pérdida de peso mediante incineración en un horno de mufla (Nabertherm, L9/11/SKM) a 550 °C durante 4 h.

El contenido de grasa cruda o la extracción con éter (EE) se realizó con éter de petróleo (BP 40–60 °C) utilizando un equipo soxhlet. Se colocaron aproximadamente 10 g de muestra en un dedal de extracción y se cubrieron con lana cerámica para evitar la pérdida de muestra. La muestra se extrajo durante la noche con 150 ml de éter de petróleo. El extracto se enfrió y el disolvente orgánico se eliminó y recuperó mediante evaporación rotatoria (Büchi, R-300) a 300 mbar y 50 °C. El extracto lipídico o etéreo bruto se enfrió y se pesó en una balanza analítica.

El contenido de proteína bruta (PB) se determinó analizando el nitrógeno presente en las muestras mediante el método Kjeldahl BN EN ISO 5983-1 (2005). Se utilizaron factores N a P apropiados para calcular el contenido de proteína. Para el pienso seco estándar (salvado de trigo), se utilizó el factor general de 6,25. Para los sidestreams se aplicó un factor de 4,2366, excepto para la Mezcla de Vegetales para el que se utilizó un factor de 4,3967. El contenido de proteína bruta de las larvas se calculó con un factor N a P de 5,3351.

El contenido de fibra incluyó la determinación de Fibra Detergente Neutra (FND) con base en los protocolos de extracción de Gerhardt (Análisis manual de bolsas de fibra, Gerhardt, Alemania) y el método de Van Soest68. Para la determinación de FND, se colocó una muestra pesada de 1 g en una bolsa de fibra específica (Gerhardt, bolsa ADF/NDF) con espaciador de vidrio. La bolsa de fibra llena con la muestra se desgrasó primero en éter de petróleo (BP 40–60 °C) y se secó a temperatura ambiente. La muestra desgrasada se extrajo en una solución de fibra detergente neutra con alfa-amilasa termoestable a temperatura de ebullición durante 1,5 h. Posteriormente, la muestra se enjuagó tres veces con agua desmineralizada hirviendo y se secó durante la noche a 105 °C. El peso de la bolsa de fibra seca con el residuo de fibra se determinó en una balanza analítica (Sartorius, P224-1S), seguido de incineración a 550 °C durante 4 h en un horno de mufla (Nabertherm, L9/11/SKM). Se determinó nuevamente el peso de las cenizas y se calculó el contenido de fibra en base a la pérdida de peso entre la muestra seca e incinerada.

Para determinar el contenido de quitina de las larvas se utilizó un protocolo adaptado basado en el análisis del contenido de fibra bruta siguiendo el método de Van Soest68. Se colocó una muestra pesada de 1 g en una bolsa de fibra específica (Gerhardt, bolsa CF) y un espaciador de vidrio. La bolsa de fibra se llenó con muestra, se desgrasó en éter de petróleo (BP 40–60 °C) y se secó en atmósfera. La muestra desgrasada se extrajo primero en una solución ácida de ácido sulfúrico 0,13 M durante 30 minutos a temperatura de ebullición. La bolsa de fibra extraída con la muestra se enjuagó tres veces con agua desmineralizada hirviendo y posteriormente se extrajo en una solución de hidróxido de potasio 0,23 M durante 2 h. La bolsa de fibra extraída con la muestra se enjuagó nuevamente tres veces con agua desmineralizada hirviendo y se secó durante la noche a 105 °C. La bolsa seca con residuo de fibra se pesó en una balanza analítica y se incineró a 550 °C durante 4 h en un horno de mufla. Se pesaron las cenizas y se calculó el contenido de fibra en función de la pérdida de peso de la muestra incinerada.

El contenido total de carbohidratos se determinó basándose en cálculos. La concentración de carbohidratos sin fibra (NFC) se calcula utilizando el análisis NDF para los piensos y el análisis de quitina para los insectos.

El pH de los sustratos se determinó según NBN EN 15933 después de la extracción en agua desmineralizada (1:5 V/V).

Las muestras se prepararon según lo descrito por Broeckx et al.69. El perfil mineral se determinó utilizando ICP-OES (Optima 4300™ DV ICP-OES, Perkin Elmer, Massachusetts, EE. UU.).

El contenido de metales pesados de Cd, Cr y Pb se analizó con absorción atómica en horno de grafito (AAS) (Thermo Scientific, serie ICE 3000 con GFS Furnace Autosampler). Se digirieron aproximadamente 200 mg de muestra en solución ácida de HNO3/HCl (1:3 V/V) usando un microondas (CEM, MARS 5). La digestión en microondas se realizó a 190 °C durante 25 min con 600 W de potencia. El extracto se diluyó con agua ultrapura.

Los ácidos grasos se determinaron mediante GC-MS (Agilent Technologies, sistema GC 7820A con detector MSD 5977 E). Se prepararon ésteres metílicos de ácidos grasos (FAME) a partir de los extractos etéreos después de la esterificación en una solución metanólica de KOH con la adición de una solución de BF3/MeOH al 20 % según el método de Joseph y Ackmann70. Los ácidos grasos se identificaron comparando su tiempo de retención con un estándar de mezcla 37 FAME (Chem-lab) o comparando su espectro MS con bibliotecas en línea como la base de datos NIST. Se realizó un análisis cualitativo mediante el cálculo del porcentaje de área de un pico en relación con el área de pico total del cromatograma.

Los datos se analizaron utilizando el paquete de software JMP Pro 15.1.1 de SAS (Buckinghamshire, Reino Unido). La evaluación se realizó mediante ANOVA unidireccional con un nivel de significancia de 0,05, con Tukey HSD como prueba post hoc.

El factor de bioacumulación (BAF) se calculó dividiendo la concentración del metal pesado en la biomasa de las larvas (MS) del gusano de la harina por la concentración en el alimento húmedo (MS)43. Un BAF superior a 1 implica bioacumulación del metal pesado del alimento húmedo en las larvas.

Los conjuntos de datos generados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a solicitud razonable.

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Esta investigación fue financiada por Interreg NWE, subvención número NWE1004, ValuSect-Valuable inSects; y cofinanciado por Vlaams Agentschap Innoveren & Ondernemen. También nos gustaría agradecer a Inagro por proporcionarnos los insectos del experimento preliminar de cría. Además, agradecemos a los editores y revisores de este artículo. Todas las personas mencionadas contribuyeron a mejorar el manuscrito.

RADIUS, Universidad de Ciencias Aplicadas Thomas More, Kleinhoefstraat 4, 2440, Geel, Bélgica

Isabelle Noyens, Floris Schoeters, Meggie Van Peer, Siebe Berrens, Sarah Goossens y Sabine Van Miert

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Conceptualización, MVP, SB e IN; metodología, MVP e IN; análisis formal, SB e IN; investigación, MVP, IN y SB; curación de datos, IN y SB; redacción: preparación del borrador original, IN; redacción: revisión y edición, IN, MVP, FS y SVM; supervisión, S.VM.; adquisición de financiación, SVM Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del manuscrito.

Correspondencia a Isabelle Noyens.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Noyens, I., Schoeters, F., Van Peer, M. et al. El perfil nutricional, el contenido mineral y la absorción de metales pesados del gusano amarillo de la harina criado con suplementación de corrientes secundarias agrícolas. Representante científico 13, 11604 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-38747-w

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Recibido: 24 de marzo de 2023

Aceptado: 13 de julio de 2023

Publicado: 18 de julio de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-38747-w

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El perfil nutricional, el contenido mineral y la absorción de metales pesados ​​del gusano amarillo de la harina criado con suplementación de corrientes secundarias agrícolas.

El perfil nutricional, el contenido mineral y la absorción de metales pesados del gusano amarillo de la harina criado con suplementación de corrientes secundarias agrícolas.